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Des gènes à l’origine de traits nouveaux donnant accès à un nouvel environnement

chez la punaise Rhagovelia (Heteroptera, Gerromorpha, Veliidae)

Les innovations évolutives se traduisent par l’apparition de nouvelles structures ou comportements au cours de l’évolution (ex : la fleur, la carapace des tortues, l’aile des insectes (lien), un patron de coloration chez les papillons (lien)). La théorie prédit que ces événements d’apparition sont uniques à chaque innovation et rares. C’est ainsi que les innovations sont partagées par des groupes d’espèces apparentées, des taxons (ex : respectivement, les angiospermes, les oiseaux, les tortues, les insectes, les papillons). L’apparition de nouvelles structures est le premier mécanisme par lequel les innovations participent à la diversification du vivant.

Une innovation est considérée comme clé, importante, lorsqu’elle permet l’adaptation à une nouvelle niche écologique via une nouvelle fonction. La théorie prédit que l’opportunité écologique ainsi créée va permettre la diversification de l’espèce possédant l’innovation en groupe d’espèces.  C’est le deuxième mécanisme par lequel les innovations participent à la diversification du vivant. Ainsi, elles façonnent les trajectoires évolutives des lignées dans lesquelles elles apparaissent.

L’importance de certaines de ces innovations pousse les chercheurs à se demander quels sont les mécanismes génétiques et développementaux à leur origine. Ils cherchent à faire le lien entre les changement génétiques, phénotypiques et adaptatifs à un nouveau milieu.

Punaises du genre Rhagovelia à la surface de l’eau (Source : A. Khila, 2017)

Pour tenter de répondre à ces questions, l’équipe de Khila Abderrahman (CNRS-UMR5242, Université de Lyon) a étudié les mécanismes génétiques et les pressions environnementales qui sous-tendent l’évolution de « l’éventail propulseur » (photo 2 ci-dessous), structure exclusive des punaises du genre Rhagovelia (Heteroptera, Gerromorphe, Veliidae) qui leur permet de se propulser à la surface de l’eau.

Leurs résultats mettent en évidence le rôle central de gènes qui sont spécifiques au taxon. L’un d’eux n’est présent que chez les punaises d’eau et l’autre que dans le groupe qui possède l’éventail (le genre Rhagovelia). Ces deux gènes sont impliqués dans le développement de l’éventail. De plus, l’utilisation de tests biomécaniques a prouvé le rôle essentiel de l’éventail dans l’adaptation à un nouvel environnement, agissant ainsi comme une innovation déterminante au plan évolutif.

Biologie et description des Rhagovelia

Le genre Rhagovelia (photo 1 ci-dessous) est constitué de ∼200 espèces dont le cycle biologique se déroule, en général, à la surface de petits courants d’eau rapides – niche écologique pas ou peu accessible à la plupart des autres insectes semi-aquatiques -. Ces punaises aquatiques se déplacent à la surface par des mouvements d’aviron de la paire de pattes médianes où se situent les éventails. Un éventail se compose d’environ 20 branches (ou fanes) primaires chacune, dotée de branches secondaires plus minces (photo 2 ci-contre). Contrairement à Rhagovelia, le genre Stridulivelia, qui lui est étroitement apparenté, ne possède pas d’éventail de propulsion. Bien que les espèces des deux genres occupent les mêmes cours d’eau (espèces sympatriques), les punaises du genre Stridulivelia restent statiques sur les feuilles des plantes et n’effectuant qu’occasionnellement des déplacements rapides (voir vidéo 1).

Photo 1 : Rhagovelia antilleana – les éventails sont visibles sur les pattes médianes (Source : Sciencesnews.org)

Photo 2 : éventail propulseur chez Rhagovelia antilleana (Source : Santos et al., 2017) (Modifié par B. gilles)

Le développement embryonnaire de l’éventail débute entre 144 et 210 heures, soit à 35% de la durée totale de l’embryogenèse (à 26°C). Les larves du premier stade éclosent avec des éventails entièrement fonctionnels, renouvelés au cours de chacune de leurs cinq mues, indiquant la persistance du programme de développement du éventail tout au long des stades post-embryonnaires (illustration 1 ci-dessous).

Illustration 1 : Développement de l’éventail au 1er, 3ème et 5ème stade larvaire – augmentation de la taille et du nombre des branches (Source : Santos et al., 2017)

Analyses génétiques

Pour identifier les gènes à l’origine du développement de l’éventail, l’équipe de scientifiques a réalisé un profilage transcriptomique (étude de l’ensemble des ARN messager produits lors du processus de transcription d’un génome) des pattes embryonnaires chez Rhagovelia antilleana. L’étude de l’expression de ces ARNm a permis d’identifier 5 gènes s’exprimant uniquement dans la paire de pattes médianes et à l’endroit où se développe l’éventail : y (yellow), cp19 (cuticular protéine 19), ccdc174 (coiled-coil domain-containing protéine 174) et deux gènes similaires inconnus (c67063_g1 et c68581_g1, respectivement nommé geisha et mother-of-geisha) (illustration 2 ci-dessous). Aucun de ces gènes ne s’exprime dans les pattes antérieures et postérieures de R. antilleana ou de toute autre espèce apparentée comme Stridulivelia tersa et Oiovelia cunucunumana.

Illustration 2 : Expression des 5 gènes à l’apex de la patte médiane de Rhagovelia (Source : Santos et al., 2017)

Une recherche d’homologie des séquences liées à geisha et mother-of-geisha a montré que mother-of-geisha possédait un paralogue (gène homologue) retrouvé chez 5 espèces d’Hémiptères (punaises) et une d’Isoptères (termites). Aucun de ces deux gènes ne possède d’homologue dans d’autres Ordres comme les Lépidoptères, les Diptères et les Hyménoptères. Le gène mother-of-geisha possède cependant de proches homologues dans les espèces de punaise d’eau n’ayant pas d’éventail (i.e. autres que Rhagovelia) alors que toutes les espèces de Rhagovelia et seulement celles-ci partagent le gène geisha Les chercheurs concluent que mother-of-geisha a émergé chez une espèce ancestrale commune à tous les Hémiptères et s’est ensuite dupliqué chez l’ancêtre commun du clade des Rhagovelia pour donner geisha. Dans cet ancêtre commun, la séquence de geisha a évolué très rapidement et a divergé de celle de mother-of-geisha (illustration 3 ci-dessous). C’est ainsi que les gènes ont (suite…)