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Des gènes à l’origine de traits nouveaux donnant accès à un nouvel environnement

chez la punaise Rhagovelia (Heteroptera, Gerromorpha, Veliidae)

Les innovations évolutives se traduisent par l’apparition de nouvelles structures ou comportements au cours de l’évolution (ex : la fleur, la carapace des tortues, l’aile des insectes (lien), un patron de coloration chez les papillons (lien)). La théorie prédit que ces événements d’apparition sont uniques à chaque innovation et rares. C’est ainsi que les innovations sont partagées par des groupes d’espèces apparentées, des taxons (ex : respectivement, les angiospermes, les oiseaux, les tortues, les insectes, les papillons). L’apparition de nouvelles structures est le premier mécanisme par lequel les innovations participent à la diversification du vivant.

Une innovation est considérée comme clé, importante, lorsqu’elle permet l’adaptation à une nouvelle niche écologique via une nouvelle fonction. La théorie prédit que l’opportunité écologique ainsi créée va permettre la diversification de l’espèce possédant l’innovation en groupe d’espèces.  C’est le deuxième mécanisme par lequel les innovations participent à la diversification du vivant. Ainsi, elles façonnent les trajectoires évolutives des lignées dans lesquelles elles apparaissent.

L’importance de certaines de ces innovations pousse les chercheurs à se demander quels sont les mécanismes génétiques et développementaux à leur origine. Ils cherchent à faire le lien entre les changement génétiques, phénotypiques et adaptatifs à un nouveau milieu.

Punaises du genre Rhagovelia à la surface de l’eau (Source : A. Khila, 2017)

Pour tenter de répondre à ces questions, l’équipe de Khila Abderrahman (CNRS-UMR5242, Université de Lyon) a étudié les mécanismes génétiques et les pressions environnementales qui sous-tendent l’évolution de « l’éventail propulseur » (photo 2 ci-dessous), structure exclusive des punaises du genre Rhagovelia (Heteroptera, Gerromorphe, Veliidae) qui leur permet de se propulser à la surface de l’eau.

Leurs résultats mettent en évidence le rôle central de gènes qui sont spécifiques au taxon. L’un d’eux n’est présent que chez les punaises d’eau et l’autre que dans le groupe qui possède l’éventail (le genre Rhagovelia). Ces deux gènes sont impliqués dans le développement de l’éventail. De plus, l’utilisation de tests biomécaniques a prouvé le rôle essentiel de l’éventail dans l’adaptation à un nouvel environnement, agissant ainsi comme une innovation déterminante au plan évolutif.

Biologie et description des Rhagovelia

Le genre Rhagovelia (photo 1 ci-dessous) est constitué de ∼200 espèces dont le cycle biologique se déroule, en général, à la surface de petits courants d’eau rapides – niche écologique pas ou peu accessible à la plupart des autres insectes semi-aquatiques -. Ces punaises aquatiques se déplacent à la surface par des mouvements d’aviron de la paire de pattes médianes où se situent les éventails. Un éventail se compose d’environ 20 branches (ou fanes) primaires chacune, dotée de branches secondaires plus minces (photo 2 ci-contre). Contrairement à Rhagovelia, le genre Stridulivelia, qui lui est étroitement apparenté, ne possède pas d’éventail de propulsion. Bien que les espèces des deux genres occupent les mêmes cours d’eau (espèces sympatriques), les punaises du genre Stridulivelia restent statiques sur les feuilles des plantes et n’effectuant qu’occasionnellement des déplacements rapides (voir vidéo 1).

Photo 1 : Rhagovelia antilleana – les éventails sont visibles sur les pattes médianes (Source : Sciencesnews.org)

Photo 2 : éventail propulseur chez Rhagovelia antilleana (Source : Santos et al., 2017) (Modifié par B. gilles)

Le développement embryonnaire de l’éventail débute entre 144 et 210 heures, soit à 35% de la durée totale de l’embryogenèse (à 26°C). Les larves du premier stade éclosent avec des éventails entièrement fonctionnels, renouvelés au cours de chacune de leurs cinq mues, indiquant la persistance du programme de développement du éventail tout au long des stades post-embryonnaires (illustration 1 ci-dessous).

Illustration 1 : Développement de l’éventail au 1er, 3ème et 5ème stade larvaire – augmentation de la taille et du nombre des branches (Source : Santos et al., 2017)

Analyses génétiques

Pour identifier les gènes à l’origine du développement de l’éventail, l’équipe de scientifiques a réalisé un profilage transcriptomique (étude de l’ensemble des ARN messager produits lors du processus de transcription d’un génome) des pattes embryonnaires chez Rhagovelia antilleana. L’étude de l’expression de ces ARNm a permis d’identifier 5 gènes s’exprimant uniquement dans la paire de pattes médianes et à l’endroit où se développe l’éventail : y (yellow), cp19 (cuticular protéine 19), ccdc174 (coiled-coil domain-containing protéine 174) et deux gènes similaires inconnus (c67063_g1 et c68581_g1, respectivement nommé geisha et mother-of-geisha) (illustration 2 ci-dessous). Aucun de ces gènes ne s’exprime dans les pattes antérieures et postérieures de R. antilleana ou de toute autre espèce apparentée comme Stridulivelia tersa et Oiovelia cunucunumana.

Illustration 2 : Expression des 5 gènes à l’apex de la patte médiane de Rhagovelia (Source : Santos et al., 2017)

Une recherche d’homologie des séquences liées à geisha et mother-of-geisha a montré que mother-of-geisha possédait un paralogue (gène homologue) retrouvé chez 5 espèces d’Hémiptères (punaises) et une d’Isoptères (termites). Aucun de ces deux gènes ne possède d’homologue dans d’autres Ordres comme les Lépidoptères, les Diptères et les Hyménoptères. Le gène mother-of-geisha possède cependant de proches homologues dans les espèces de punaise d’eau n’ayant pas d’éventail (i.e. autres que Rhagovelia) alors que toutes les espèces de Rhagovelia et seulement celles-ci partagent le gène geisha Les chercheurs concluent que mother-of-geisha a émergé chez une espèce ancestrale commune à tous les Hémiptères et s’est ensuite dupliqué chez l’ancêtre commun du clade des Rhagovelia pour donner geisha. Dans cet ancêtre commun, la séquence de geisha a évolué très rapidement et a divergé de celle de mother-of-geisha (illustration 3 ci-dessous). C’est ainsi que les gènes ont (suite…)

En 2009, j’ai eu la chance d’intégrer l’équipe de Mathieu JORON avec qui j’ai pu mener des travaux de recherche sur les papillons tropicaux du genre Heliconius au sein de « l’Institut de Systématique, Evolution et Biodiversité » du Muséum National d’Histoire Naturelle de Paris (UMR 7205-CNRS) et sur le site de Gamboa (Panama) du Smithsonian Tropical Research Institute (STRI) durant 6 mois.

J’ai également effectué une mission de terrain d’un mois en Guyane française, dont 10 jours à la station des Nouragues.

Les derniers travaux de l’équipe de Mathieu JORON et de ses collaborations internationales, intégrant mes résultats, viennent d’être publiés dans la revue Nature/Heredity du 25 mars 2015 :

  • « Conservatism and novelty in the genetic architecture of adaptation in Heliconius butterflies », Huber B. et al. ; Heredity (2015), 1-10.

Je vous mets le lien ici pour que vous puissiez le lire.

Résumé :

Depuis de nombreuses décennies, (suite…)

Dans le cadre de mes travaux au Muséum National d’Histoire Naturelle de Paris (MNHN), j’ai eu la chance d’obtenir le financement pour réaliser une mission de recherche sur le site du Smithsonian Tropical Research Institute (STRI) à Gamboa, Panama.

Des travaux dont certains de mes résultats ont été publiés dans le revue Nature/Heredity (25 mars 2015) : à lire ici.

Localisation géographique de Gamboa, et de la station de recherche du STRI

Localisation géographique de Gamboa, et de la station de recherche du STRI (Google Earth)

Présentation du site :

Gamboa est un village situé sur les rives du canal de Panama, à l’affluence de la rivière Chagres qui alimente le lac Gatun (voir album). Il se trouve à 25km à l’ouest de la capitale, près des réserves naturelles de « Soberania » et de « Camino de Cruces ». Sa situation géographique et son environnement protégé en fait un site exceptionnel pour l’étude, l’observation de la biodiversité.

Le site de recherche est composé de serres à papillons destinées à leur élevage pour des fins scientifiques. L’intérêt est de préserver des stocks de papillons de différentes espèces et leurs plantes-hôtes associées afin que les scientifiques puisse avoir du matériel biologique suffisant, connu et contrôlé, pour mener des études en génétiques, en comportement, en écologie, etc.

Objectif de la mission :

Ma mission de 6 mois avait pour objectif l’élevage et le croisement de 2 formes différentes d’Heliconius hecale, provenant de 2 régions géographiques différentes.

  • Heliconius hecale zuleika : frontière avec la Colombie, récoltée dans la région de « Bocas del Toro », dans l’est du Panama.
  • Heliconius hecale melicerta : centre et ouest du Panama, récoltée sur le site de Gamboa.
H. hecale melicerta (à gauche) et H. hecale zuleika (à droite)

H. hecale melicerta (à gauche) et H. hecale zuleika (à droite)

Afin de constituer nos populations d’élevages, non présentent sur le site du STRI, nous avons séjourné (Mathieu JORON et moi) quelques jours dans la région de Bocas del Toro afin de collecter des individus adultes, mâles et femelles, de la forme zuleika. Il a également fallu collecter sur le site de Gamboa les individus de la forme melicerta.

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Contexte de la mission :

J’ai intégré de 2008 à fin 2009, le laboratoire de « Origine, Structure et Evolution de la Biodiversité », UMR 7205, du Muséum National d’Histoire Naturelle de Paris (MNHN).

L’équipe de Mathieu JORON mène des recherches scientifiques en génétique évolutive afin de décrire les processus génétiques et adaptatifs à l’origine d’un important système intra et inter-spécifique de mimétisme chez des papillons tropicaux, d’Amérique centrale et du sud, du genre Heliconius.

Ces papillons sont un très bon modèle d’études pour comprendre comment la sélection naturelle crée de nouvelles espèces, de nouveaux phénotypes et comment ces espèces interagissent entre elles.

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Les papillons du genre Heliconius

Les Heliconius sont des papillons que l’on rencontre dans les forêts tropicales d’Amérique centrale et sud. Ils sont notamment connus et étudiés par la science pour leur capacité à se mimer entre eux et à s’adapter rapidement aux changements de couleur et de comportement. Au sein de chaque espèce existe des populations qui présentent des pattern de coloration différents, semblables à d’autres populations d’espèces différentes situées dans la même localité géographique.

Ce processus de mimétisme prend origine dans une structure particulière de leur génome et sur le principe Müllérien qui consiste à ressembler à des espèces toxiques pour échapper aux prédateurs qui apprennent à ne pas consommer une certaine coloration.

Une thématique sur laquelle j’ai eu la chance de travailler au Muséum National d’Histoire Naturelle de Paris : ici. Pour en savoir davantage sur les mécanismes génétique, je vous invite à lire cet article sur l’histoire évolutive de l’origine de la coloration de ces papillons.

En plus de ces particularités, les papillons Heliconius sont intéressants à d’autres points de vue.

Dans leur comportement alimentaire :

Contrairement aux autres papillons qui se nourrissent de nectar floraux, les Heliconius ont la particularité de s’alimenter de pollen. Grâce à leur proboscis (= la trompe), les

H. hecale melicerta se nourrissant de pollen récoltés sur son proboscis (trompe) - Photo de B. GILLES

H. hecale melicerta se nourrissant de pollen récoltés sur son proboscis (trompe) – Photo de B. GILLES

papillons collectent les grains de pollen qui s’y agrègent pour former une pelote (voir photo et vidéo ci-contre). Ensuite, par des actions mécaniques des mandibules et de sécrétions digestives (salive), le pollen est dégradé, absorbé et digéré.

Ce mode alimentaire est unique chez les papillons.

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