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  • Phlébotomes et phlébovirus : dynamique d’infection du virus Toscana chez le vecteur Phlebotomus perniciosus

    Phlébotomes et phlébovirus : dynamique d’infection du virus Toscana chez le vecteur Phlebotomus perniciosus

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    Par Lison Laroche

    Les phlébotomes, présents dans toutes les régions intertropicales, sont des insectes diptères appartenant à la famille des Psychodidae et à la sous-famille des Phlebotominae. Ce sont de minuscules insectes (2 à 3 mm) bossus, dont l’aspect poilu est dû à l’abondance de soies sur la tête et le thorax (figures 1 et 7).

    Figure 1 : Femelle Phlebotomus perniciosus gorgée de sang après la piqure – Peau humaine (Lison Laroche) (Photo : Nil Rahola)

    En raison de leur comportement hématophage, les phlébotomes sont impliqués dans la transmission de différents agents pathogènes tels que les parasites leishmanies et les phlébovirus (Famille : Phenuiviridae ; Ordre : Bunyavirales). Certains phlébovirus sont associés à des pathologies humaines, comme le virus Toscana (TOSV). Ce virus a été isolé pour la première fois en 1971 chez les espèces Phlebotomus perniciosus et Phlebotomus perfiliewi en Italie centrale (Toscane).

    Le TOSV est endémique dans le bassin méditerranéen, où au moins 250 millions de personnes sont exposées au risque d’infection (Verani et al.,1988). Comme cela est souvent le cas avec les virus transmis par les arthropodes (arbovirus), de nombreuses infections par le TOSV ne sont pas signalées, car asymptomatiques pour la plupart (Braito et al., 1997). Le TOSV a un neurotropisme (affinité spécifique pour le système nerveux) particulier et est l’une des principales causes de méningites et d’encéphalites dans les régions endémiques (Charrel et al., 2005).

    Les infections surviennent pendant les saisons chaudes, avec un pic durant l’été. Le TOSV est transmis à l’homme par la piqûre d’une femelle phlébotome infectée, et sa distribution géographique est liée à la présence de vecteurs phlébotomes qui continue de s’étendre. Le vecteur principal du TOSV est l’espèce Ph. perniciosus (Ayhan et al., 2020).

    En raison de sa nature neuro-invasive, le TOSV est devenu le phlébovirus le plus préoccupant pour la santé publique, ce qui nécessite des recherches supplémentaires sur sa bio-écologie (Ayhan & Charrel, 2017).

    À ce jour, les informations sur le cycle naturel et la transmission du TOSV sont très limitées, en particulier la dynamique d’infection (la progression du virus au sein d’un organisme hôte au fil du temps) chez les vecteurs, les animaux ou les humains. Il a été démontré précédemment que le TOSV pouvait être transmis de la femelle phlébotome à sa descendance ainsi que d’une femelle infectée à un mâle (et inversement) lors de l’accouplement (Maroli et al., 1993). Cependant, l’importance de ces différents modes de transmission dans le cycle naturel du TOSV reste incertaine et nécessite davantage d’investigations.

    Des recherches récentes ont suggéré que la transmission du virus entre phlébotomes partageant un repas de sucre sur une même plante pourrait jouer un rôle significatif dans le cycle naturel du virus (Laroche et al., 2023). Ce mode de transmission a déjà été démontré expérimentalement avec le phlébovirus Massilia, génétiquement lié mais distinct du TOSV (Jancarova et al., 2019). De plus, la persistance et l’infectiosité du TOSV dans le repas de sucre des phlébotomes ont été démontrées expérimentalement (Laroche et al., 2023). Cependant, la pertinence de cette voie de transmission alternative dans le cycle du TOSV dans les écosystèmes naturels reste à confirmer.

    Au cours des dernières décennies, les arbovirus sont devenus des causes majeures de décès dans le monde entier, soulignant la nécessité de mieux comprendre leurs dynamiques de transmission (Heitmann et al., 2017 ; Soni et al., 2020) (figure 2). La plupart de ces recherches se sont concentrées sur les virus transmis par les moustiques, tels que les virus Zika, Dengue, et Chikungunya. Cependant, les virus transmis par les phlébotomes sont en constante émergence et réémergence, il est donc nécessaire de concentrer nos recherches sur les phlébovirus également.

    Les épidémies d’arbovirus sont influencées à la fois par des facteurs intrinsèques (compétence vectorielle, souche ou lignée génétique du virus, effet de la dose virale, etc.) et extrinsèques (température, précipitations, activité humaine, etc.), qui peuvent influencer la biologie du vecteur (Lequime et al., 2020 ; Coffey et al., 2014). Ces facteurs peuvent affecter la dynamique de l’infection et de la transmission des arbovirus. Pour traiter de manière exhaustive l’impact des virus transmis par les phlébotomes sur la santé publique, des études supplémentaires sont nécessaires pour examiner leurs dynamiques d’infection. Ainsi, nous avons mis en place des infections expérimentales au laboratoire pour déterminer la dynamique d’infection du TOSV chez le vecteur Ph. perniciosus et mieux comprendre les mécanismes de transmission du virus.

    Figure 2 : Rapports de cas de virus Toscana (TOSV) et distribution des vecteurs. La carte montre les pays ayant signalé des cas humains d’infections par le TOSV et la distribution actuelle connue des phlébotomes Phlebotomus perniciosus et Phlebotomus perfiliewi (données VectorNet d’octobre 2016). Remarque : les données VectorNet couvrent uniquement l’Europe et non les régions voisines du bassin méditerranéen, comme l’Afrique du Nord où les vecteurs du TOSV et des phlébotomes, notamment Ph. sergenti et Ph. longicuspis, sont connus pour être présents (Source: Sigfrid et al., 2017)
    Méthodologie des infections expérimentales

    Les infections expérimentales de femelles Ph. perniciosus par le TOSV ont été réalisées dans un laboratoire confiné de sécurité biologique niveau 3 (IRD Vectopôle Montpellier, France). Un jour avant l’expérience, des femelles issues de l’insectarium ont été privées de repas de sucre. Avant l’infection, environ 100 femelles ont été transférées dans un pot d’alimentation et stockées dans un incubateur à 26 ± 1°C et 80 % d’humidité relative, afin de les acclimater. Des gorgeurs en verre ont été remplis de sang de lapin et recouverts d’une membrane de peau de poussin (figure 3 – vidéo en bas de page).

    Le TOSV a été ajouté à une concentration finale de 10² TCID50/ml (dose 1), 10⁴ TCID50/ml (dose 2) ou 10⁶ TCID50/ml (dose 3) de sang. L’ensemble du système a été installé dans l’incubateur, où les gorgeurs ont été connectés à un bain d’eau circulant à 37°C et fixés aux pots d’alimentation. Les phlébotomes, ayant une activité crépusculaire, ont été exposés au sang pendant six heures dans une luminosité réduite. Les femelles gorgées de sang sont ensuite triées sur glace et transférées dans des boites de stockages maintenues dans l’incubateur.

    Entre 10 et 30 individus ont été disséqués en trois parties : tête, corps (thorax et abdomen), membres (ailes et pattes) tous les deux jours pendant 15 jours et conservés dans un congélateur à -80°C pour quantification ultérieure du TOSV par RT-PCR. Afin de détecter le virus relâché par les femelles dans leur salive lors des repas de sucre quotidiens, après le repas de sang infectieux, les cotons imbibés de sucre ont été collectés quotidiennement et conservés à -80°C pour quantification ultérieure du TOSV.

    Figure 3 : Pot d’alimentation dans l’incubateur (à gauche) et gorgeur en verre avec repas de sang (à droite) (Source : Lison Laroche)
    Dynamique d’infection du virus Toscana chez le vecteur

    Premièrement, nous avons confirmé la compétence vectorielle de Ph. perniciosus pour le TOSV en conditions expérimentales. La compétence vectorielle (capacité intrinsèque d’un vecteur à être infecté puis à transmettre le virus) est un processus progressif qui commence lorsque le vecteur prend un repas de sang infectieux à partir d’un hôte virémique.

    Après l’infection initiale et la réplication dans l’intestin moyen, le virus se propage vers les tissus secondaires dans l’hémocèle (infection systémique), puis vers les glandes salivaires, où il peut être libéré dans la salive et transmis lors d’un repas sanguin ultérieur (Fontaine et al., 2016). Ici, l’ARN viral du TOSV a été détecté dans la tête et le thorax jusqu’à au moins 15 jours post-infection (jpi), ainsi que dans l’hémocèle des ailes et les pattes (figure 4). De plus, le titrage viral dans les corps de phlébotomes infectés avec la dose 3 (10⁶ TCID50/ml) a montré que le TOSV était encore infectieux jusqu’à 14 jpi. Cette expérience a confirmé la réplication et la dissémination du TOSV chez Ph. perniciosus.

    Figure 4 : Nombre moyen de particules virales log10 dans le corps, la tête, les membres (ailes et les pattes) des femelles phlébotomes infectées avec la dose 2 (A) et la dose 3 (B) de TOSV au cours du temps post-infection. Les quantités d’ARN viral ont été mesurés par RT-PCR. Les barres d’erreur correspondent à l’écart type (Source : L. Laroche)

    Nous avons ensuite démontré une corrélation directe entre les taux d’infection chez les phlébotomes et la dose infectieuse dans le repas sanguin ingéré. Lorsque les phlébotomes étaient infectés avec une faible dose de TOSV (10² TCID50/ml), les particules virales ne se sont pas disséminées dans le vecteur, et seuls quelques échantillons (corps) contenaient le TOSV avant que le phlébotome digère et excrète le repas sanguin. Par conséquent, on peut supposer que l’ingestion d’une faible dose virale ne conduit pas à une infection systémique. En revanche, chez les phlébotomes ayant ingéré 10⁴ TCID50/ml ou 10⁶ TCID50/ml, le TOSV s’est disséminé dans les tissus secondaires (dans l’hémocèle des têtes et membres), comme le montre la détection de l’ARN du TOSV pendant au moins 15 jours (figure 5).

    D’après nos résultats expérimentaux, la dose infectieuse minimale pour une infection systémique par le TOSV chez Ph. perniciosus est supérieure à 10² TCID50/ml. Ce résultat est conforme à un autre modèle de virus transmis par les moustiques, une étude ayant démontré que des doses aussi faibles que 10³.⁹ PFU/ml (environ 10⁴ TCID50/ml) d’une souche asiatique du virus Chikungunya peuvent conduire à une transmission par Aedes albopictus (Ledermann et al., 2017).

    Les niveaux de virémie dans les infections à phlébovirus chez les hôtes vertébrés sont généralement faibles et transitoires. Le vecteur doit ingérer une charge virale significative pour permettre la réplication et la transmission ultérieure du virus (Grazia Cusi et al., 2005). Après l’ingestion d’un repas de sang virémique, la charge virale dans un vecteur compétent augmente généralement de manière significative pour atteindre un plateau qui est maintenu pendant toute la durée de vie du vecteur (Lequime et al., 2020), ce qui est bien représenté pour le TOSV (figure 3). Pour plusieurs arbovirus, le pic de virémie des infections humaines symptomatiques est estimé à environ 10⁶ TCID50/ml (Tsetsarkin et al., 2007). Cependant, les cas humains asymptomatiques peuvent atteindre des niveaux de virémie aussi élevés que les estimations les plus basses pour les cas symptomatiques.

    Figure 5 : Dynamique d’infection systémique chez les femelles Ph. perniciosus infectées avec aux doses de TOSV de 10⁴ TCID50/ml (A) et 10⁶ TCID50/ml (B). Les taux d’infection systémique ont été mesurés en comparant le nombre de phlébotomes avec des têtes infectées à celui des phlébotomes avec des corps infectés. Le temps estimé pour atteindre 50 % d’infection systémique était d’environ 5 jours (SE : 0,1) pour les phlébotomes infectés avec la dose 2, et de 3 jours (SE : 0,3) pour ceux infectés avec la dose 3. Les taux cumulatifs d’infections systémiques au fil du temps après l’infection par le TOSV sont représentés sous forme de points, dont la taille indique le nombre d’échantillons. Les tirets représentent les intervalles de confiance à 95 % et la ligne rouge l’infection systémique à 50 %. Les valeurs ajustées obtenues avec un modèle de régression non linéaire sont représentées par une ligne (Source : L. Laroche)

    À ce jour, aucune étude n’a rapporté la charge virale du TOSV chez les patients asymptomatiques. Nos résultats ont montré que l’ARN du TOSV persiste chez les phlébotomes pendant plus de 15 jours lorsqu’ils sont infectés à une dose aussi faible que 10⁴ TCID50/ml. Ce seuil d’infection semble compatible avec la plupart des charges virales trouvées dans les hôtes réservoirs dans d’autres modèles d’arbovirus (Ledermann et al., 2017).

    Par conséquent, les phlébotomes pourraient s’infecter pendant toute la période de virémie de l’hôte, qu’il soit symptomatique ou non.

    Détection du virus dans le repas de sucre du phlébotome

    Nous avons exploré la capacité des phlébotomes à transmettre le TOSV, en examinant spécifiquement leur aptitude à excréter le virus contenu dans leur salive pendant le processus d’alimentation. En conditions d’élevage, les femelles nourries de sang meurent la plupart du temps après la ponte, avant de prendre un deuxième repas sanguin, empêchant ainsi de mesurer la transmission lors d’un deuxième repas sanguin artificiel. Par conséquent, nous avons utilisé une alternative à ce problème en exploitant le comportement alimentaire des phlébotomes sur des solutions sucrées pour détecter le virus.

    Afin de prédigérer le sucre, les phlébotomes libèrent de la salive pendant qu’ils se nourrissent (Charlab et al., 1999). Nous avons supposé que les phlébotomes infectés pourraient excréter des particules virales dans leur salive lorsqu’ils se nourrissent sur les cotons imbibés de sucre. Ces cotons ont ainsi été analysés par RT-PCR pour détection du virus. L’ARN du TOSV a été détecté dans les échantillons à 2, 6 et 8 jours post-infection. Une moyenne de 10³ copies d’ARN/ml (log10) de TOSV a été détectée dans les cotons collectés 2 jours post-infection. À 6 et 8 jours post-infection, l’ARN du TOSV a été détecté dans les échantillons de sucre avec une moyenne de 10³ et 10⁴ copies d’ARN/ml (log10) respectivement. Bien que la présence de particules de TOSV à 2 jpi puisse être attribuée à des résidus viraux (contamination entre individus, défécation, résidus de sang dans les pièces buccales du phlébotome, etc.), l’ARN viral du TOSV détecté à 6 et 8 jpi peut indiquer sa présence dans les glandes salivaires.

    Figure 6 : Voie de transmission horizontale potentielle du TOSV via un repas de sucre partagé sur les plantes. Le phlébotome infecté relargue de la salive contenant le TOSV lorsqu’il se nourrit de liquide sucré sur la plante (nectar, sève), le virus persiste dans le liquide sucré de la plante puis est prélevé par un phlébotome non infecté (mâle ou femelle) venant se nourrir sur la même plante, devenant ainsi infectieux à son tour (Source : L. Laroche)

    Ces résultats sont similaires à ceux observés précédemment avec le phlébovirus Massilia et Ph. perniciosus (Jancarova et al., 2019). Aussi, il a déjà été démontré que les moustiques Culex spp.libèrent des arbovirus pendant leur alimentation sur des solutions sucrées (Van den Hurk et al., 2007). La présence de l’ARN du TOSV dans le sucre pourrait signifier que le virus s’est disséminé ou qu’il est présent dans les glandes salivaires des phlébotomes, mais il reste à déterminer si le virus était infectieux.

    Le TOSV atteint potentiellement les glandes salivaires de Ph. perniciosus 6 jpi. De plus, nous avons montré dans une autre étude que le TOSV persiste et reste infectieux jusqu’à 7 jours (à 26°C) dans une solution sucrée utilisé pour nourrir les phlébotomes d’élevage (Laroche et al., 2023). L’excrétion du TOSV lors du repas sucré, associée à cette récente démonstration suggère qu’une transmission horizontale (de phlébotome à phlébotome) pourrait se produire lors de l’alimentation sur une même plante dans la nature (figure 6). Pour mieux comprendre la dynamique de transmission et être en mesure de prédire l’émergence du TOSV, il serait crucial d’approfondir les recherches sur les éventuelles voies alternatives de transmission du TOSV entre phlébotomes via leur repas sucré.

    Figure 7 : Femelle Phlebotomus perniciosus gorgée de sang après la piqure – Peau humaine (Lison Laroche) (Photo : Nil Rahola)
    Dynamique de transmission du TOSV

    La transmission devient possible après l’achèvement de la période d’incubation extrinsèque (PIE), qui est ici considérée comme l’intervalle entre l’ingestion du virus et le premier moment où le virus est libéré de manière continue dans la salive du vecteur (Mellor, 2000). La durée moyenne de la PIE pour les phlébovirus transmis par les phlébotomes est d’au moins une semaine mais peut aller jusqu’à deux semaines comme pour le phlébovirus de la fièvre de la Vallée du Rift (RVFV) (Moutailler et al., 2007). Nous avons montré un effet-dose sur la dynamique de l’infection systémique, avec un temps médian pour atteindre une infection systémique d’environ 5 et 3 jours post-infection pour les phlébotomes infectés avec les doses 2 (10⁴ TCID50/ml) et 3 (10⁶ TCID50/ml), respectivement (figure 5).

    Suite à la détection du TOSV sur les cotons sucrés à partir de 6 jpi, nous pouvons postuler que la PIE médiane du TOSV chez une femelle Ph. perniciosus, infectée avec la plus forte dose testée, est d’environ 6 jours (figure 8). La PIE peut être influencée par plusieurs facteurs (par ex. les conditions environnementales, la durée de vie ou le système immunitaire du vecteur), y compris la dose de virus ingérée (Winokur et al., 2020 ; Mbaika et al., 2016). Afin d’estimer avec précision la PIE du TOSV chez le vecteur, il serait intéressant de réaliser des répliques supplémentaires du test de coton sucré et d’autres expériences pour examiner les paramètres pouvant influencer cette période. Ce paramètre est essentiel car les pathogènes avec une PIE plus courte peuvent être transmis plus tôt après l’infection (Bellan et al., 2010).

    Figure 8 : Schéma de la dynamique d’infection du virus Toscana chez Phlebotomus perniciosus, incluant l’estimation de la période d’incubation extrinsèque (flèche verte) et de l’infection systémique (flèche bleue) pour la dose infectieuse la plus élevée testée (dose 3 : 10⁶ TCID50/ml). dpi : jours post-infection (Source : L. Laroche)

    Conclusion

    Les résultats de ces travaux ont permis de confirmer la compétence vectorielle de Ph. perniciosus pour le TOSV, même à une dose plus faible dans le repas de sang (10⁴ TCID50/ml) que la dose virale observée au pic de virémie chez les mammifères symptomatiques (10⁶ TCID50/ml). Nos résultats suggèrent que la PIE du TOSV est courte (6 jours) comparée à celle d’autres virus transmis par les moustiques (14 jours pour les phlébovirus comme le RVFV (Moutailler et al., 2007), 10 jours pour les flavivirus comme Zika (Winokur et al., 2020)).

    Compte tenu de cette courte durée de transmission, le risque épidémique dans les zones endémiques du TOSV doit être pris en considération.

    Les résultats de cette étude permettent de mieux comprendre le maintien du virus dans les populations de phlébotomes et le cycle naturel du TOSV, tout en soulevant de nouvelles hypothèses sur les dynamiques de transmission (figure 9).

    Figure 9 : Dynamiques de transmission du virus Toscana chez les vecteurs phlébotomes et les hôtes vertébrés, incluant les voies de transmission prouvées et suspectées, les animaux (identifiés positifs pour les anticorps spécifiques au TOSV) suspectés mais non confirmés comme réservoirs, ainsi que les estimations des périodes d’incubation chez le vecteur (EIP : Période d’incubation extrinsèque) et chez l’hôte humain en infection neuro-invasive (IIP : Période d’incubation intrinsèque) (Source : L. Laroche)
    Auteure

    Lison Laroche – Chercheure en entomologie médicale à l’Imperial College London, je travaille sur les interactions entre les insectes vecteurs et les agents pathogènes qu’ils transmettent, notamment les interactions entre moustique et Malaria, tout en étudiant l’influence de l’environnement sur ces interactions afin de mieux comprendre les dynamiques de transmission.

    Je me suis tout particulièrement intéressée aux phlébotomes durant mes recherches en thèse à l’IRD de Montpellier, qui sont des insectes vecteurs peu étudiés et responsables de plusieurs maladies virales et parasitaires.

    Bibliographie

    • Ayhan N, Charrel RN. (2017) : Of phlebotomines (sandflies) and viruses: a comprehensive perspective on a complex situation. Curr Opin INSECT Sci. 22:117–24 https://doi.org/10.1016/j.cois.2017.05.019
    • Ayhan N, Prudhomme J, Laroche L, Bañuls AL, Charrel RN. (2020) : Broader geographical distribution of toscana virus in the mediterranean region suggests the existence of larger varieties of sand fly vectors. Microorganisms. 8(1):e114 https://doi.org/10.3390/microorganisms8010114
    • Bellan SE, Cornell SJ. (2010) : The Importance of Age Dependent Mortality and the Extrinsic Incubation Period in Models of Mosquito-Borne Disease Transmission and Control. PLoS One. 5(4):e10165 https://journals.plos.org/plosone/article?id=10.1371/journal.pone.0010165
    • Braito A, Corbisiero R, Corradini S, Marchi B, Sancasciani N, Fiorentini C, et al. (1997) : Evidence of Toscana virus infections without central nervous system involvement: A serological study. Eur J Epidemiol. 13(7):761–4 https://doi.org/10.1023/a:1007422103992
    • Charlab R, Valenzuela JG, Rowton ED, Ribeiro JMC. (1999) : Toward an understanding of the biochemical and pharmacological complexity of the saliva of a hematophagous sand fly Lutzomyia longipalpis. Proc Natl Acad Sci. 96(26):15155–60 https://www.pnas.org/doi/abs/10.1073/pnas.96.26.15155
    • Charrel RN, Gallian P, Navarro-Marı´ JM, Nicoletti L, Papa A, Sanchez-Seco MP, et al. (2005) : Emergence of Toscana virus in Europe. Emerg Infect Dis.; 11(11):1657–63 https://doi.org/10.3201/eid1111
    • Coffey LL, Failloux AB, Weaver SC. (2014) : Chikungunya Virus-Vector Interactions. Viruses, Vol 6, Pages 4628–4663. 2014 ;6(11):4628–63 https://www.mdpi.com/1999-4915/6/11/4628/htm
    • Fontaine A, Jiolle D, Moltini-Conclois I, Lequime S, Lambrechts L. (2016) : Excretion of dengue virus RNA by Aedes aegypti allows non-destructive monitoring of viral dissemination in individual mosquitoes. Sci Rep. 1–10 http://dx.doi.org/10.1038/srep24885
    • Grazia Cusi M, Gori Savellini G, Terrosi C, Di Genova G, Valassina M, Valentini M, et al. (2005) : Development of a mouse model for the study of Toscana virus pathogenesis. Virology. Mar 1; 333(1):66–73 https://doi.org/10.1016/j.virol.2004.12.025
    • Heitmann A, Jansen S, Lu¨hken R, Leggewie M, Badusche M, Pluskota B, et al. (2017) : Experimental transmission of zika virus by mosquitoes from central Europe. Eurosurveillance. 22(2):30437 https://www.eurosurveillance.org/content/10.2807/15607917.ES.2017.22.2.30437/
    • Jancarova M, Bichaud L, Hlavacova J, Priet S, Ayhan N, Spitzova T, et al. (2019) : Experimental infection of sand flies by Massilia virus and viral transmission by co-feeding on sugar meal. Viruses. 11 (4):1–15 https://doi.org/10.3390/v11040332
    • Laroche L, Ayhan N, Charrel R, Bañuls A-L, Prudhomme J. (2023) : Persistence of Toscana virus in sugar and blood meals of phlebotomine sand flies: epidemiological and experimental consequences. Sci Reports 131. 2023; 13(1):1–7 https://www.nature.com/articles/s41598-023-32431-9
    • Ledermann JP, Borland EM, Powers AM. (2017) : Minimum infectious dose for Chikungunya virus in Aedes aegypti and albopictus mosquitoes. Rev Panam Salud Publica. 41:e65 https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/28902278/
    • Lequime S, Dehecq JS, Matheus S, De Laval F, Almeras L, Briolant S, et al. (2020) : Modeling intra-mosquito dynamics of Zika virus and its dose-dependence confirms the low epidemic potential of Aedes albopictus. PLOS Pathog. 16(12):e1009068 https://journals.plos.org/plospathogens/article?id=10.1371/journal.ppat.1009068
    • Maroli M, Ciufolini MG, Verani P. (1993) : Vertical transmission of Toscana virus in the sandfly, Phlebotomus perniciosus, via the second gonotrophic cycle. Med Vet Entomol. 7(3):283–6 https://onlinelibrary.wiley.com/doi/full/10.1111/j.1365-2915.1993.tb00689.x.
    • Mbaika S, Lutomiah J, Chepkorir E, Mulwa F, Khayeka-Wandabwa C, Tigoi C, et al. (2026) : Vector competence of Aedes aegypti in transmitting Chikungunya virus: Effects and implications of extrinsic incubation temperature on dissemination and infection rates. Virol J. 13 (1):1–9 https://virologyj.biomedcentral.com/articles/10.1186/s12985-016-0566-
    • Mellor PS. (2000) : Replication of arboviruses in insect vectors. Vol. 123, Journal of Comparative Pathology. W.B. Saunders Ltd; p. 231–47 https://doi.org/10.1053/jcpa.2000.0434
    • Moutailler S, Bouloy M, Failloux A-B. (2007) : Efficient oral infection of Culex pipiens quinquefasciatus by Rift Valley fever virus using a cotton stick support. Am J Trop Med Hyg. 76(5):827–9 https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/17488899/
    • Soni M, Khan SA, Bhattacharjee CK, Dutta P. (2020) : Experimental study of dengue virus infection in Aedes aegypti and Aedes albopictus: A comparative analysis on susceptibility, virus transmission and reproductive success. J Invertebr Pathol. 175:107445 https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/32712268/
    • Tsetsarkin KA, Vanlandingham DL, McGee CE, Higgs S. (2007) : A single mutation in Chikungunya virus affects vector specificity and epidemic potential. PLoS Pathog. 3(12):1895–906. https://doi.org/10.1371/journal.ppat.0030201
    • Van den Hurk AF, Johnson PH, Hall-Mendelin S, Northill JA, Simmons RJ, Jansen CC, et al. (2007) : Expectoration of Flaviviruses During Sugar Feeding by Mosquitoes (Diptera: Culicidae). J Med Entomol. 44(5):845–50 https://academic.oup.com/jme/article/44/5/845/973141
    • Verani P, Ciufolini MG, Caciolli S, Renzi A, Nicoletti L, Sabatinelli G, et al. (1988) : Ecology of viruses isolated from sand flies in Italy and characterized of a new Phlebovirus (Arabia virus). Am J Trop Med Hyg, 38(2):433–9 https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/3128131/
    • Winokur OC, Main BJ, Nicholson J, Barker CM. (2020) : Impact of temperature on the extrinsic incubation period of Zika virus in Aedes aegypti. PLoS Negl Trop Dis. 14(3):e0008047 https://journals.plos.org/plosntds/article?id=10.1371/journal.pntd.0008047
  • Impact des insectes phytophages sur le cycle biogéochimique dans les forêts de feuillus

    Impact des insectes phytophages sur le cycle biogéochimique dans les forêts de feuillus

    Nombre de vues : 4 596
    Par Benoît GILLES

    Le rôle et les services écosystémiques que procurent les insectes dans l’environnement (pollinisation, lutte biologique, dégradation de la matière organique, etc.) ne sont plus à démontrer.

    Toutefois, l’impact des phytophages dans l’équilibre des cycles biogéochimiques et les interactions associées (climat, type de milieu, etc.) nécessite des connaissances approfondies.

    L’étude menée par Bernice C. Hwang du Département de géographie physique et des Sciences des écosystèmes (Université de Lund – Suède) s’est intéressée à comprendre les interactions entre la consommation de végétaux par les insectes phytophages dans les forêts feuillues à travers le monde, et les variations de leur impact en fonction de la température.

    Les insectes herbivores, même en l’absence d’événements de défoliation massive, jouent un rôle crucial dans le transfert des nutriments entre les plantes et le sol, influençant ainsi la productivité primaire et les cycles du carbone (C), de l’azote (N), du phosphore (P), et du silicium (Si).

    Cette étude repose sur un réseau global de parcelles de recherche réparties dans 40 forêts matures non perturbées, en utilisant des méthodes standardisées pour analyser la production de biomasse foliaire, la phytophagie et les concentrations foliaires de C, N, P et Si.

    Aspects scientifiques

    Variation du flux de nutriments

    L’étude montre que la consommation de la végétation par les insectes entraîne un flux important de nutriments du feuillage vert vers le sol sous forme d’excréments, cadavres, fragments de feuilles non consommés, et feuilles tombées prématurément. Ces apports en nutriments sont souvent plus labiles et plus rapidement utilisables par les microorganismes du sol que les nutriments libérés lors de la décomposition des feuilles mortes.

    Ainsi, les dépôts émis par les insectes, riches en nutriments, peuvent rivaliser avec, voire excéder, les flux provenant d’autres sources telles que les dépôts atmosphériques ou l’altération du substrat rocheux (figure 1).

    L’étude identifie trois hypothèses clés :

    1. Hypothèse 1 : Le flux de N et P émis par les insectes herbivores égalerait ou dépasserait d’autres flux majeurs de ces éléments, tels que les dépôts atmosphériques et l’altération des roches pour le P
    2. Hypothèse 2 : Ces flux d’éléments augmenteraient avec l’augmentation de la température moyenne annuelle (TMA), diminueraient avec une sécheresse croissante (évapotranspiration potentielle/précipitation annuelle moyenne), et augmenteraient avec la concentration de nutriments dans le sol
    3. Hypothèse 3 : Les réponses observées des flux d’éléments transmis par les insectes à la TMA, à la sécheresse et aux concentrations de nutriments dans le sol seraient également influencées par la phytophagie foliaire, la production de biomasse et les concentrations en éléments foliaires
    Figure 1 : Effets hypothétiques de l’herbivorie des insectes sur le cycle des éléments de l’écosystème dans une forêt de feuillus (Source : B.C Hwang, 2024)

     

    Études de cas globales

    L’une des principales observations de l’étude est la variabilité du taux d’herbivorie foliaire selon les régions géographiques et climatiques. Globalement, il a été observé que 48,8 % des feuilles dans les forêts étudiées montrent des signes de dommages causés par les insectes herbivores, avec un taux d’herbivorie moyen de 4,1 %.

    • Forêts Tropicales: Le taux d’herbivorie est significativement plus élevé dans les forêts tropicales, atteignant une moyenne de 5,4 %. Cette région, caractérisée par une grande diversité d’espèces végétales et animales, ainsi que par des températures élevées, favorise une activité accrue des insectes herbivores
    • Forêts Tempérées: Les forêts tempérées montrent un taux d’herbivorie moyen de 3,3 %. Bien que ce chiffre soit inférieur à celui des forêts tropicales, il reste substantiel et démontre que l’herbivorie est un phénomène omniprésent dans ces écosystèmes
    • Forêts Boréales: Dans les forêts boréales, le taux d’herbivorie est le plus bas, avec une moyenne de 2,5 %. Les conditions climatiques plus rudes et les périodes de végétation plus courtes dans ces régions limitent l’activité des insectes herbivores

    Aspects écologiques

    Rôle dans les cycles biogéochimiques

    Les insectes herbivores influencent les cycles biogéochimiques en perturbant le cycle des nutriments au sein des écosystèmes forestiers. Les nutriments libérés suite à la consommation du feuillage contribuent directement à la fertilité des sols, stimulant la croissance des plantes (même celles ne subissant pas l’action des phytophages) et modifiant ainsi la dynamique des communautés végétales. Le rôle des insectes dans la médiation du cycle des éléments tels que le C, le N, le P et le Si peut avoir des conséquences à long terme sur la structure des écosystèmes et la séquestration du carbone.

    • Azote (N) et Phosphore (P): Il a été constaté que le flux de N et de P transmis par les insectes herbivores dans les forêts tropicales dépasse souvent les apports par les dépôts atmosphériques. Ces nutriments sont rapidement disponibles pour les microorganismes du sol, influençant la dynamique de la fertilité des sols et la productivité végétale
    • Carbone (C): Le flux de carbone dû à la phytophagie a également été évalué. Les résultats montrent que la phytophagie contribue de manière significative à la libération du carbone organique dans le sol, affectant potentiellement les processus de séquestration du carbone
    • Silicium (Si): Le flux de Si, bien que moins étudié que les autres éléments, a montré une contribution notable des insectes herbivores dans certaines régions, particulièrement dans les forêts tropicales où les concentrations de Si dans le feuillage sont plus élevées

    Impact Climatique

    La température est identifiée comme un facteur clé modulant l’impact de l’herbivorie sur les cycles biogéochimiques. Une augmentation de la température moyenne annuelle favorise une plus grande activité des insectes herbivores, ce qui amplifie le flux des éléments émis par ces insectes. En conséquence, les changements climatiques, en particulier le réchauffement global, pourraient renforcer ces effets, augmentant la libération de nutriments dans les sols et potentiellement influençant la productivité forestière et la dynamique des écosystèmes à une échelle globale.

    Impact de la Température Moyenne Annuelle (MAT) sur les Flux de Nutriments

    La température a été identifiée comme un facteur clé influençant l’ampleur des flux de nutriments transmis par les insectes (figure 2).

    • Corrélation Positive: Il existe une corrélation positive entre la température moyenne annuelle et l’intensité des flux de N et P transmis par les insectes. Les forêts situées dans des régions plus chaudes montrent une activité plus élevée des insectes herbivores, entraînant des flux de nutriments plus importants vers le sol
    • Variabilité Géographique: Cette corrélation est particulièrement forte dans les forêts tropicales, où la combinaison d’une température élevée et d’une grande diversité biologique conduit à des niveaux élevés d’herbivorie et de flux de nutriments

    Impact de la Sécheresse

    La sécheresse, mesurée par le rapport entre l’évapotranspiration potentielle (ETP) et les précipitations annuelles moyennes, influence également les flux de nutriments transmis par les insectes (figure 2).

    • Réduction des Flux sous Sécheresse: L’étude montre que les flux de N et P diminuent avec l’augmentation de la sécheresse. Dans les régions où l’ETP dépasse les précipitations, l’activité des insectes herbivores est réduite, ce qui limite le transfert de nutriments au sol
    • Résilience des Forêts Tropicales: Les forêts tropicales, malgré des périodes de sécheresse, maintiennent des flux de nutriments relativement élevés en raison de leur résilience écologique et de leur biodiversité élevée
    Figure 2 : Facteurs des flux d’éléments induits par les insectes dans les forêts de feuillus. Voies proposées pour l’influence des variables abiotiques (nœuds jaunes) et des précurseurs biotiques (nœuds verts) sur les flux bruts (Hc, g m−2 y−1) et nets (Hi, g m-2 y−1) induits par les insectes (nœuds bleus). Les variables abiotiques du modèle complet comprenaient la température annuelle moyenne (TAM, °C), le rapport de sécheresse exprimé en évaporation potentielle/précipitation annuelle moyenne (ETP/PAM) et la concentration des éléments du sol (C, Si) ou les stoechiométries (C:N, C:P). Les précurseurs biotiques des flux induits par les insectes dans les modèles complets comprenaient la production de biomasse foliaire (g m−2 y−1), le taux d’herbivorie foliaire (% de surface foliaire enlevée y−1), la concentration en éléments foliaires (%) et l’efficacité de résorption (%). Les flèches noires représentent les relations positives significatives et les flèches rouges représentent les relations négatives significatives. Par souci de simplification, seules les relations ayant une signification statistique basée sur des analyses de modèles complets sont représentées par des flèches (74 parcelles dans 40 sites) (Source : B.C Hwang, 2024)

    Impacts en agriculture

    Modifications de la fertilité des sols

    Les résultats de cette étude sont directement applicables à l’agriculture, en particulier dans la gestion des sols et des nutriments.

    Le transfert continu et labile de nutriments dû à l’herbivorie par les insectes peut être comparé à une fertilisation naturelle des sols, qui pourrait être intégrée dans des stratégies de gestion agricole durable.

    Les agriculteurs pourraient tirer parti de cette dynamique en optimisant l’utilisation des résidus de culture et en encourageant la biodiversité des insectes pour améliorer la fertilité des sols de manière naturelle.

    Effet des concentrations en nutriments dans le sol

    Les concentrations initiales de nutriments dans le sol influencent la dynamique des flux transmis par les insectes (figure 3).

    • Concentrations Élevées = Flux Accrus: Les forêts avec des sols riches en nutriments montrent des flux transmis par les insectes plus importants. Cela est particulièrement vrai pour le phosphore, où les sols riches en P stimulent une activité accrue des insectes, augmentant ainsi le recyclage du P dans l’écosystème
    • Limitation par la Disponibilité en Nutriments: Dans les régions où les sols sont pauvres en nutriments, les flux transmis par les insectes sont naturellement limités, car les plantes produisent moins de biomasse foliaire et l’herbivorie est réduite

    Comparaison avec les Autres Flux Majeurs

    L’étude compare les flux transmis par les insectes avec d’autres flux majeurs de nutriments, tels que les dépôts atmosphériques et l’altération des roches (figure 3).

    • Contribution Significative des Insectes: Les insectes herbivores représentent une source significative de N et P dans les écosystèmes forestiers, rivalisant parfois avec les dépôts atmosphériques. Cette contribution est particulièrement marquée dans les forêts tropicales, où les apports en N et P par les insectes dépassent ceux des dépôts atmosphériques
    • Altération des Roches: Pour le phosphore, l’altération des roches reste une source majeure, mais les flux transmis par les insectes jouent un rôle complémentaire important, surtout dans les régions où l’altération est moins active
    Figure 3 : Variables explicatives potentielles des flux d’éléments induits par les insectes dans les forêts de feuillus le long d’un gradient de température annuelle moyenne (TAM). a) Production de biomasse foliaire (FP, g m−2 y−1) – b) taux d’herbivorie foliaire (H, % de surface foliaire enlevée y-1) – c) nutriments du sol ou stoechiométrie (SC, SC:N, SC:P, SSi ; %) – d) concentration foliaire de l’élément E (FE, %), (e) efficacité de résorption de E (REE, %) – f) flux brut d’éléments induits par les insectes (Hc, g m−2 y−1) – (g) flux net d’éléments induits par les insectes (Hi, g m-2 y-1) tracés en fonction de la TAM (Source : B.C Hwang, 2024)

    Implications Écologiques

    Les résultats de l’étude ont des implications écologiques importantes.

    • Perturbation des Cycles Biogéochimiques: Les insectes herbivores perturbent les cycles naturels des nutriments, influençant la dynamique des écosystèmes. Leur rôle dans la médiation des flux de C, N, P, et Si peut avoir des conséquences à long terme sur la productivité des forêts, la composition des communautés végétales, et la séquestration du carbone
    • Rôle des Changements Climatiques: Le réchauffement climatique, en augmentant les températures et modifiant les régimes de précipitations, pourrait exacerber les effets des insectes herbivores sur les cycles biogéochimiques. Cela pourrait conduire à des changements dans la dynamique des forêts, affectant la biodiversité et la résilience des écosystèmes

    Gestion des Ravageurs

    D’un autre côté, l’augmentation de l’activité des insectes herbivores due au réchauffement climatique poser également des défis en matière de gestion des ravageurs en agriculture. La hausse des températures conduit à des niveaux accrus de défoliation dans les cultures, ce qui nécessite une surveillance accrue et des stratégies de gestion plus efficaces pour protéger les rendements agricoles.

    La compréhension des relations entre la température, la phytophagie et les flux de nutriments est indispensable pour élaborer et mettre en place des pratiques agricoles résilientes face aux changements climatiques.

    Conclusion

    L’étude met en lumière l’importance des insectes herbivores comme médiateurs des cycles biogéochimiques dans les forêts feuillues à travers le monde. Les insectes, par leurs activités de broutage, influencent non seulement la dynamique des nutriments dans les écosystèmes forestiers, mais ont également des implications potentielles pour l’agriculture et la gestion des sols. Les effets de l’herbivorie, exacerbés par le réchauffement climatique, nécessitent une attention particulière dans les modèles de gestion des écosystèmes et des terres agricoles pour assurer la durabilité des ressources naturelles face aux défis climatiques futurs.

    Bibliographie

    • B.C Hwang et al. (2024) : The impact of insect herbivory on biogeochemical cycling in broadleaved forest varies with temperature. Nature Communications 15:6011 (lien)
  • Les bourdons incapables de détecter les insecticides !

    Les bourdons incapables de détecter les insecticides !

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    Par Benoît GILLES

    Les insectes participent à de nombreux services majeurs pour l’équilibre des écosystèmes comme la pollinisation (Calderone, 2012 ; Garibaldi et al., 2014 ; Huang and An, 2018). D’un point de vue économique, les abeilles sont les pollinisateurs parmi les plus importants, notamment l’Abeille domestique (Apis mellifera) qui garantit le rendement et la qualité des cultures (Meehan et al., 2011).

    Pour protéger les cultures des insectes ravageurs, les filières agricoles ont recours à de nombreux insecticides ayant des impacts sur la santé et la survie des abeilles, domestiques et sauvages, et donc sur la disparation des populations de ces insectes (Goulson et al., 2015 ; Potts et al., 2016 ; Van der Sluijs et al., 2013 ; Vanbergen et al., 2013) (lien).

    Des centaines d’études ont montré que l’exposition à des concentrations sublétales de néonicotinoïdes, comme l’imidaclopride (IMD), le thiaméthoxame (TMX) et la clothianidine (CLO), dans les aliments altère le comportement de recherche de nourriture, le comportement de retour à la colonie et d’orientation, ainsi que l’apprentissage et la mémoire olfactifs (par exemple : Gill et al., 2012 ; Henry et al., 2012 ; Parkinson et al., 2022a ; Schneider et al., 2012a ; Williamson et coll., 2014 ; Wright et coll., 2015).

    La plupart de ces études consistent à administrer des pesticides dans des solutions sucrées puis à observer les changements de comportement ou de performance des abeilles. Cependant, peu d’entre elles se sont intéressées à savoir si les abeilles avaient la capacité de détecter et d’éviter les pesticides présents dans leurs aliments. Quelques-unes ont toutefois porté sur les néonicotinoïdes présents dans le nectar (Arce et al., 2018 ; Kessler et al., 2015 ; Muth et al., 2020), avec des résultats contradictoires. D’autres composés, comme le sulfoxaflor, qui affectent la signalisation cholinergique (substance augmentant ou imitant l’action de l’acétylcholine favorisant l’action du système nerveux et des muscles) dans le système nerveux des insectes, ont été proposés comme alternatives aux néonicotinoïdes sans que la question de savoir s’ils peuvent ou non être détectés par le sens du goût de l’abeille ait été posée !

    Figure 1 : A) Schéma des pièces buccales du bourdon – B) Enregistrements électrophysiologiques réalisés sur les sensilles de la Galea (Gal) et des palpes labiaux (LP) – C) Taux de déclenchement moyens des neurones de la Galea (Gal) et des palpes labiaux (LP) – G) Photo d’un bourdon non attaché dans un tube de maintien se nourrissant à l’aide d’un capillaire lors du test d’alimentation de 2 minutes – H) Volume total consommé durant les 2 minutes – I) Durée du premier épisode d’alimentation des bourdons (nectar témoin et nectar avec pesticide) – J) Durée cumulée des périodes d’alimentation sur une période de 2 minutes (Source : Parkinson et al., 2023)

    Les insectes détectent les composés non volatils (c’est-à-dire les arômes) grâce à l’activation de cellules chimioréceptrices situées sur des chimiosensilles de contact au niveau des pièces buccales, des antennes et des tarses (lien). La liaison d’un ligand (par exemple, une molécule sucrée, un composé « amer » non nutritif, un sel, etc.) à une protéine réceptrice à la surface de la cellule chimioréceptrice, déclenche une cascade de transduction de signal (potentiel d’action) transmembranaire qui aboutit à une dépolarisation du neurone et donc à un influx nerveux (lien). En fonction du type de ligand, cet influx déclenche une réponse comportementale différente : inhibition ou activation de la prise de nourriture.

    Le mécanisme de détection des sucres est hautement spécialisé chez les pollinisateurs de la famille des Apidae par rapport aux autres espèces en raison de leur régime alimentaire essentiellement basé sur le nectar.  Par exemple, les bourdons apprécient le monosaccharide et le fructose. La détection des toxines comme les composés amers et les pesticides est réalisée sur les palpes labiaux (lien) chez un grand nombre d’espèces d’insectes.

    Des études ont permis de mettre en évidence que les abeilles et les bourdons n’étaient ni attirés ni dissuadés de consommer des solutions sucrées contenant des néonicotinoïdes, des résultats concordant avec l’idée que ces espèces n’ont pas la capacité de détecter les pesticides (Muth et al., 2020). Autre question soulevée : le type de sucre peut-il influencer la perception des néonicotinoïdes par les sensilles des abeilles ? (Parkinson et al., 2022b).

    Une équipe anglaise dirigée par Geraldine A. Wright du département de Biologie de l’Université d’Oxford a mené une combinaison d’analyses à la fois comportementale et électrophysiologiques pour tester si les pièces buccales des bourdons femelles (Bombus terrestris) butineuses disposent de mécanismes permettant de détecter les pesticides dans le nectar. Les scientifiques ont utilisé des butineuses en mouvement libre pour évaluer si ces insectes pouvaient détecter et éviter les toxines potentielles dans leurs aliments.

    Pour identifier si les bourdons détectent la présence de néonicotinoïdes sur leurs pièces buccales, les scientifiques leur ont proposé des solutions composées de fructose et de glucose imitant le nectar du colza (Brassica napus) (OSR) et contenant des concentrations de néonicotinoïdes comparables à celles rencontrées sur le terrain durant une période de 2 minutes. L’équipe a également réalisé des analyses électrophysiologiques pour déterminer si les sensilles situées à plusieurs endroits des pièces buccales (galéa et palpes labiaux – lien) sont capables de détecter les néonicotinoïdes (IMD, CLO, et TMX), le sulfoxamine et le sulfoxaflor (SFX) et d’activer les neurones récepteurs gustatifs (figure 1).

    Les résultats montrent que les bourdons ne disposent pas de tels mécanismes. Les néonicotinoïdes et le sulfoxaflor n’ont pas modifié l’activité (activation ou inhibition) neuronale dans les pièces buccales. De manière frappante, l’étude révèle que les bourdons n’évitent pas d’ingérer des solutions de nectar même en présence de concentrations très élevées de pesticides (figures 2 et 3).

    Figure 2 : E) Volume consommé en 2 min par les bourdons de OSR, d’OSR avec plus 0,1mM de Quinine (QUI) et avec plus de 1mM de QUI – F) Durée du premier épisode d’alimentation de bourdons se nourrissant d’OSR, OSR 0,1mM et 1mM de QUI – G) Durée cumulée de l’alimentation de bourdons se nourrissant d’OSR, OSR 0,1mM et 1mM de QUI (Source : Parkinson et al., 2023)

    Bien que de faibles activités sensorielles aient été détectées, celles-ci n’étaient pas suffisantes pour générer un signal neuronal gustatif produisant une aversion pour les aliments contenant des toxines potentielles.

    Les pièces buccales des Bourdons ne disposent pas de mécanismes permettant de détecter et d’éviter les pesticides cholinergiques présents dans le nectar.

    Des résultats antérieurs avaient montré que les abeilles développaient une préférence pour les solutions contenant du TMX lorsqu’elles devaient choisir entre du saccharose et du saccharose mélangé à un pesticide (Kessler et al., 2015). Ce phénomène de préférence peut être causé par l’action pharmacologique du TMX sur les nerurones cholinergiques impliqués dans le codage de la récompense dans le cerveau de l’insecte. Ces effets sont particulièrement rapides car les composés absorbés atteignent l’hémolymphe des abeilles dans les 30 secondes suivant l’ingestion (Simcock et al., 2018).

    Figure 2 : A) Volume total d’aliment ingéré par les bourdons en mouvement durant 2 min en présence de solutions avec des concentrations croissantes en CLO, IMD, TMX et SFX – B) Durée du premier épisode d’alimentation en fonction des types de mélange – C) Durée d’alimentation cumulée pendant 2 min de mélange OSR avec des concentrations croissantes en pesticides – D) Volume total ingéré en fonction des types de mélange – E) Durée du premier épisode d’alimentation de bourdons se nourrissant d’OSR et d’OSR avec 0,1mM de pesticides – F) Durée cumulée de l’alimentation durant 2 min de bourdons se nourrissant d’OSR et d’OSR avec 0,1mM de pesticides (Source : Parkinson et al., 2023)

    Lorsque les bourdons de cette étude ont été nourris avec un nectar contenant des concentrations élevées de pesticides, les réactions post-ingestion ne les ont pas empêché d’ingérer des doses potentiellement mortelles. Par exemple, la DL50 (taux de mortalité de 50%) du TMX chez Bombus terrestris est d’environ 6 ng/individu (Siviter et al., 2022) : les bourdons testés ont consommé une quantité médiane de 3,5 ng de TMX une fois dissous à 100 µM.

    Si le TMX amène les bourdons à associer une « valeur de récompense » plus élevée à la nourriture trouvée dans un endroit particulier, ils apprendraient à y revenir de préférence plutôt qu’à d’autres solutions.

    Fleurs et pollinisateurs ont co-évolué pour faciliter ou non l’accès au nectar et au pollen. Par exemple, la longueur de la corolle est corrélée à des groupes particuliers de pollinisateurs dotés de pièces buccales adaptées ; une longue corolle protège le nectar des visiteurs opportunistes. Dans de nombreuses fleurs, le nectar est positionné profondément dans la corolle, de sorte que le seul contact que les bourdons ont avec lui se fait via l’extrémité distale de la trompe (lien) (où se trouvent la plupart des sensilles). Pour cette raison, il est probable que l’appétence du nectar soit largement déterminée par les sensilles de la trompe et non par celles situées sur les antennes ou sur les tarses.

    Pour en apprendre davantage sur les interactions et la coévolution fleur/pollinisateur : lien

    Bibliographie 
    • Parkinson et al. (2023) : Mouthparts of the bumblebee (Bombus terrestris) exhibit poor acuity for the detection of pesticides in nectar. elife

     

    • Arce A.N. et al. (2018) : Foraging bumblebees acquire a preference for neonicotinoid-treated food with prolonged exposure. Proceedings of the Royal Society of London B: Biological Sciences 285:8–11 (lien)
    • Calderone N.W. (2012) : Insect pollinated crops, Insect pollinators and US agriculture : Trend analysis of aggregate data for the period 1992-2009. PLoS One 7:24-28 (lien)
    • Garibaldi L.A. et al. (2014) : Wild pollinators enhance fruit set of crops regardless of honey bee abundance. Science, 339:1608-1611 (lien)
    • Gill R.J. ; Ramos-Rodriguez O. & Raine N.E. (2012) : Combined pesticide exposure severely affects individual- and colony-level traits in bees. Nature, 491:105-108 (lien)
    • Goulson D. ; Nicholls E. ; Botias C. & Rotheray E.L. (2015) : Bee declines driven by combined stress from parasites, pesticides and lack of flowers. Science, 347 (lien)
    • Henry M. et al. (2012) : A common pesticide decrease foraging success and survival in honey bees. Science, 336:348-350 (lien)
    • Huang X. ; An J.D. (2018) : Species diversity, pollination application and strategy for conservation of the bumblebee of China. Biodiversity Science, 26:486-497 (lien)
    • Kessler S.C. et al. (2015) : Bees prefer foods containing neonicotinoid pesticides. Nature, 521:74–76 (lien)
    • Meehan T.D. ; Werling B.P. ; Landis D.A. & Gratton C. (2011) : Agricultural landscape simplification and insecticide use in the Midwesterne United States. Proceedings of the National Academy of Science, 108:11500-11505 (lien)
    • Muth F. ; Gaxiola R. & Leonard A. S (2020) : No evidence for neonicotinoid preferences in the bumblebee Bombus impatiens. R Soc Open Sci 7 (lien)
    • Parkinson R.H. et al. (2022a) : Chronic exposure to insectivores impairs honeybee optomotor behavior. Frontiers in Insect Science, 2:1-14
    • Parkinson R.H. et al. (2022b) : Temporal responses of bumblebee gustatory neurons to sugars. iScience 25 (lien)
    • Potts S.G. et al. (2016) : Safeguarding pollinators and their values to human well-being. Nature, 540:220-229 (lien)
    • Schneider C.A ; Rasband W.S. ; Eliceiri, Kevin W. (2012) : NIH Image to image : 25 years of Image Analysis. Nat Methods, 9:671-675 (lien)
    • Simcock N.K. et al. (2018) : Appetitive olfactory learning and memory in the honeybee depend on sugar reward identity. J Insect Physio, 106:71–7 (lien)
    • Siviter H. ; Matthews A.J. & Brown M.J.F. ( 2022) : A Combined LD50 for Agrochemicals and Pathogens in Bumblebees (Bombus terrestris). Environ Entomol, 51:378–384 (lien)
      •  
  • Production de soie d’araignée à partir de vers à soie !

    Production de soie d’araignée à partir de vers à soie !

    Nombre de vues : 6 228
    Par Benoît GILLES

    Tout type de matériau nouveau apporte souvent des améliorations dans une diversité de domaines : en témoignant le Nylon ou le Kevlar par exemple. L’intérêt de ces matériaux explique l’accroissement de leur usage au niveau mondial et, par conséquent, interroge la durabilité des matières premières (épuisement des ressources) et l’impact environnemental (absence de filière de recyclage ou de valorisation par exemple).

    Il paraît donc nécessaire de concevoir de nouveaux matériaux alternatifs, à la fois durables, respectueux de l’environnement et offrant des propriétés permettant de satisfaire les impératifs industriels : un compromis entre la solidité du Kevlar et la souplesse/élasticité du Nylon. Le défi consiste ainsi à élaborer des fibres conjuguant ces deux propriétés : quoi de mieux que la bioinspiration pour ceci ?

    La soie d’araignée est une source d’inspiration pour les scientifiques en raison de sa résistance supérieure à celle du Kevlar (2ème matériau naturel le plus résistant), de sa souplesse plus importante que celle du Nylon, mais aussi pour des raisons écologiques.

    Ses propriétés singulières doivent tout à une structure composée de protéines constituées à 75% pour par deux acides aminés (Glycine (Gly) et d’Alanine (Ala)), et à un processus de production que les techniques de filage microfluides les plus avancées ne parviennent pas à reproduire (technologie émergente consistant à manipuler le diamètre, la morphologie, le débit et la géométrie de fibres pour créer des fils aux applications multiples : ingénierie tissulaire, électronique portable, systèmes de délivrance de principes actifs par exemple) . De plus, les propriétés mécaniques des soies artificielles possèdent une durée de vie plus courte que celles des soies naturelles en raison d’une incapacité à recouvrir, à l’aide des procédés actuels, les fibres avec une « couche cuticulaire ».

    Les fils de soie d’araignée sont produits par des glandes dites séricigènes situées à l’extrémité de l’abdomen, nommées selon leurs formes (ampullacées, flagelliformes, piriformes, agrégées, tubuliflores, etc.) puis excrétés au niveau des filières (protubérances articulées généralement au nombre de 6). Liquides, les fibres de soie se solidifient instantanément au contact de l’air.

    L’entrelacs de plusieurs fibres de soie, d’un diamètre de 0,05µm, forme un fil de soie d’un diamètre variant entre 25 et 75µm (60 fois plus fin qu’un cheveu et plus fin que le fil de soie du Bombyx – « vers à soie »). Le diamètre et le type de soie est variable en fonction de de son utilisation et de l’espèce. Une araignée peut ainsi produire 8 types de soies : soie sèche (fil d’Ariane), fil de rayons ou cadre (pour former la toile), soie gluante (spirale pour capturer les proies), soie cribellée (adhérente), soies parcheminée et cotonneuse (cocons pour les œufs) (figure 1).

    Figure 1 : Schéma des différentes glandes séricigènes et des différents types de soie chez les araignées (Source : « Les Sciences, la vie, l’avenir » – modifié par B. GILLES – lien)

    La souplesse et la résistance du fil de soie résulte de la présence de deux protéines :

    • La fibroïne (protéine filamenteuse aussi appelée spidroïne) est composée de chaînes polypeptidiques (successions d’acides aminés comme la Glycine-40%, l’Alanine-25% et la Sérine) créant une structure repliée en forme de feuillet. Elle intervient dans la résistance du fil
    • La Séricine, formule brute C12/H25/N5/O8, est composée de Sérine, d’acide aspartique et de Glycine, et forme quant à elle une spirale (hélice) conférant l’élasticité du fil de soie

    Les autres éléments constitutifs sont des limites, des sels minéraux et de l’eau (14%). 

    Les propriétés du fil de soie d’araignée sont incroyables :

    • Cinq fois plus résistantes que l’acier (pour une densité 6 fois moindre) et 3 fois plus que le Kevlar
    • Deux fois plus souples que le Nylon
    • Élasticité permettant un allongement d’un ratio 1:5 et un retour à la taille initiale
    • Energie de rupture 6 fois supérieure à celle du Kevlar
    • Mémoire de forme 5 à 12 fois celle du latex
    • Léger, imperméable, biocompatible et antiseptique
    • Isolant thermique

    Produire de la soie d’araignée naturelle à grande échelle est particulièrement difficile car cela nécessite de développer des systèmes d’élevage à faibles coûts tout en intégrant d’autres contraintes comme un comportement cannibale et une sécrétion non continue de soie. Cependant, les progrès en génie génétique offrent de nouvelles perspectives grâce à la synthèse des protéines de soie d’araignée par un autre hôte de manière in vitro.

    Les glandes séricigènes des « vers à soie » présentent de remarquables similarités avec celles des araignées. La production de soie des chenilles étant industrielle, maitrisée et peu coûteuse, il est alors possible d’y recourir pour produire de la soie d’araignée en quantité.

    Une équipe dirigée par Qing Meng (Université de Shangaï) a réussi à l’aide de l’outil CRISPR-Cas9 à faire synthétiser des fibres de soie d’araignées à des vers à soie (figures 2 et 3).

    Les fibres de soies obtenues présentent des caractéristiques remarquables à la fois de résistance à la traction (1 299MPa) et d’élasticité (319 MJ/m3 – 4,8 fois celle du Nylon). Ces résultats remettent ainsi en cause les croyances antérieures sur les relations entre résistance et souplesse.

    Cela dépasse la souplesse de la plupart des fibres naturelles et synthétiques !

    Les prochaines études vont porter sur la transmission de ce caractère.

    Les chercheurs indiquent que les applications sont multiples, comme en chirurgie et dans le domaine de l’exploration spatiale, en attente de matériaux toujours plus légers, solides et résistants aux conditions extrêmes.

    Figure 2 : Schéma représentant la technologie d’édition de gène CRISPR-Cas9 (Source : Junpeng Mi, 2023)

    CRISPR-Cas9

    CRISPR-Cas9 est un outil moléculaire naturel bactérien qui permet de corriger le génome en inhibant un gène, de le corriger ou d’en intégrer un. Il a été découvert dans les années 2000 puis « détourné » par Jennifer Doudna et Emmanuelle Charpentier en 2012 (Prix Nobel de chimie 2020) pour une utilisation en biotechnologie et en thérapie génique.CRISPR-Cas9 est complexe protéique composé de deux éléments : d’un côté un fragment ARN (CRISPR) homologue à une séquence d’ADN sélectionnée – et d’une endonucléase (Cas9) qui a la faculté de couper en deux les brins d’ADN (figure 3). Le fonctionnement de CRISPR-Cas9 se déroule de la manière suivante :

    • Le fragment d’ARN va se déplacer le long de l’ADN pour se placer au niveau de la séquence ADN homologue sélectionné
    • L’enzyme Cas9 coupe le brin d’ADN en deux

    L’ouverture produite va permettre de créer :

    • Une coupure simple sans réparation induisant une mutation rendant le gène non fonctionnel
    • Une réparation avec une séquence homologue modifiée permettant de « réparer » un gène défectueux
    • Une réparation avec un modèle contenant de l’ADN étranger permettant d’induire une fonction supplémentaire à la cellule (transgénèse)
    Figure : Schéma expliquant les différentes étapes du processus d’édition génomique à l’aide du complexe CRISPR-Cas9 (Source : Gunilla Elam – CNRS)
    Bibliographie
    • Junpeng Mi et al. (2023) : High-stranght and ultra-tough whole spider silk fibers spun from transgenic silkworms. Matter 6, 3661-3683 (lien)

     

  • L’ANR DISLAND : un projet de génétique du paysage pour informer la dispersion de la mouche orientale des fruits dans les paysages agricoles sénégalais

    L’ANR DISLAND : un projet de génétique du paysage pour informer la dispersion de la mouche orientale des fruits dans les paysages agricoles sénégalais

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    Par Marie-Pierre Chapuis & Karine Berthier
    La mouche orientale des fruits, un ravageur majeur dans le monde

    Bactrocera dorsalis (BD ; figure 1A) est une mouche (Diptera : Tephritidae), originaire de l’Asie tropicale et subtropicale. Si elle a été signalée pour la première fois en dehors de son aire native, à Hawaï, en 1942, c’est le début du siècle actuel, période d’un accroissement important des flux commerciaux internationaux, qui marque le début d’une invasion à l’échelle globale dont la grande majorité du continent africain et des îles de l’Océan Indien (figure 1B). Très polyphage, avec plus de 300 plantes hôtes recensées, elle s’est alors imposée comme un ravageur de nombreuses espèces cultivées de fruits et légumes tropicaux et subtropicaux.

    Figure 1 : La mouche orientale des fruits, Bactrocera dorsalis (A) et son aire de répartition (B) – (A) Source : Antoine Franck (CIRAD) – (B) La carte a été adaptée à partir de la base de données de l’Organisation Européenne et Méditerranéenne pour la Protection des Plantes (EPPO), mise à jour avril 2023

    La femelle pond sous la surface du fruit et les larves se nourrissent de la pulpe, le rendant impropre à la consommation. Les pertes de rendement sont considérables pour les producteurs, parfois jusqu’à la totalité d’un bassin de production, notamment sur son hôte principal, la mangue (Mangifera indica) (figure 2A). Classé organisme de quarantaine prioritaire aux États-Unis d’Amérique, en Australie et dans l’Union Européenne, BD cause des pertes économiques supplémentaires du fait de la perte d’accès à certains marchés d’export et de la destruction des lots contaminés aux frais des exportateurs ou des producteurs.

    La limitation des dégâts liés à la mouche orientale des fruits est ainsi un enjeu crucial pour la filière mangue dans les régions du monde où elle est présente. 

    Actuellement, pour lutter contre ce fléau en Afrique de l’Ouest, les producteurs recourent toujours à l’utilisation de pesticides largement remise en cause du fait de l’apparition de résistances, des risques pour la santé humaine et de leurs coûts écologiques et économiques. Les techniques respectueuses de l’environnement employées se limitent à l’assainissement des vergers (par ex., ramassage des fruits infestés qui sont ensuite enfouis ou brûlés) (figure 2C) et à l’utilisation de méthodes d’attraction et de destruction ou de piégeage de masse.

    Le CIRAD et ses partenaires sénégalais (l’Institut Sénégalais de Recherche Agricole et l’Université Cheikh Anta Diop de Dakar) développent depuis plusieurs années des techniques de gestion biologique (figure 2B), tels que la facilitation d’auxiliaires naturels (par ex. la fourmi prédatrice Oecophylla longinoda – figure 2D), le lâcher d’auxiliaires commercialisés (par ex. le parasitoïde micro-hyménoptère Fopius arisanus) et l’entomovectorisation, qui consiste à utiliser des mâles stériles pour infecter les populations sauvages de BD avec un champignon entomopathogène (Projet ANR LEAP Agri PFF – Pest Free Fruit).

    L’efficacité de l’ensemble de ces techniques reste toutefois insuffisante si elles sont utilisées de manière curative à l’échelle de la parcelle agricole.

    Figure 2 : Exemples de dégâts sur les récoltes (A-B) et de techniques de gestion biologiques (C-D) – (A) L’infestation par la mouche orientale des fruits cause une perte conséquente de récolte sur la mangue (Mangifera indica) pour de nombreux agriculteurs sénégalais – (B) dont Samba Dia dont le verger situé à Mboro (Niayes) est suivi dans le cadre de l’ANR (Source : Raphaël Belmin – CIRAD) – (C) Assainissement des vergers par la présence d’animaux qui se nourrissent des fruits infestés (Source : Marie-Pierre Chapuis – CIRAD) – (D) Lutte biologique par la facilitation des fourmis oecophylles prédatrices des larves de mouches des fruits (Source : Anaïs Chailleux – CIRAD)
    Une connaissance insuffisante de la dynamique des populations

    L’abondance d’une population de ravageur dans une parcelle donnée ne dépend pas uniquement des caractéristiques agronomiques de cette parcelle (par ex. variétés cultivées) ou des capacités biologiques des individus qui la composent (par ex. fécondité, dispersion, etc), mais également des interactions étroites entre cette population et les caractéristiques de l’agro-écosystème dans lequel elle se développe.

    La gestion de la mouche orientale des fruits doit ainsi être envisagée à une échelle cohérente avec les processus écologiques à l’œuvre dans les territoires concernés. Or, les effets de l’environnement sur la dynamique des populations de BD restent aujourd’hui incompris.

    Dans de  nombreuses régions du monde, la mouche présente une fluctuation annuelle importante de l’abondance de ses populations. La dynamique est caractérisée par : 1) un pic d’abondance qui coïncide avec la saison des pluies, la période de maturation et de récolte des mangues, et 2) une forte diminution de l’abondance, voire une disparition presque complète des populations, qui coïncide avec la saison sèche et la période d’absence des mangues.

    Cette dynamique pose la question de la disponibilité et de la qualité d’habitats qui permettent à des populations (relictuelles) de persister en dehors de la saison de production (réservoirs), et, ainsi, de recoloniser des vergers en tout début de la saison de production de mangues (corridors).

    Ces informations sur le fonctionnement démographique des populations peuvent théoriquement être obtenues à partir d’études utilisant des techniques de capture-marquage-recapture ou de suivis d’abondance par piégeage. Cependant, la première technique, en plus d’être d’extrêmement coûteuse, est très complexe à mettre en place pour des insectes ravageurs de cultures du fait de leur petite taille, de leur forte mortalité et des densités importantes de leurs populations. 

    Les suivis d’abondance, quant à eux plus simples à mettre en place, ne donnent aucune indication sur la dispersion. Une alternative à ces approches dites «directes» consiste à mieux comprendre le fonctionnement démographique des populations dans les agroécosystèmes à partir de données génétiques neutres, dans le cadre d’applications en génétique dite du paysage.

    Une approche novatrice de génétique du paysage « agroécologique »

    Une alternative à ces approches dites «directes» consiste à mieux comprendre le fonctionnement démographique des populations dans les agroécosystèmes à partir de données génétiques neutres, dans le cadre d’applications en génétique du paysage.

    Les approches de génétique du paysage combinent les concepts et les données de la génétique des populations, de l’écologie du paysage et des statistiques spatiales. Cette discipline a émergé dans un contexte de biologie de la conservation pour caractériser l’influence du paysage sur la structure génétique des populations, afin d’évaluer la connectivité entre ces populations et de permettre la mise en place de mesures de gestion appropriées. Les espèces étudiées sont généralement inféodées à des habitats naturels distribués dans une matrice paysagère hostile et caractérisées par des populations qui ont des petites tailles, des taux de dispersion faibles et des cycles de vie assez longs.

    En revanche, les populations de ravageurs se développent dans des paysages agricoles souvent très hétérogènes dans le temps et l’espace, du fait notamment des pratiques agricoles et de la saisonnalité des cultures. Elles sont également souvent caractérisées par de fortes abondances, des taux de dispersion élevés et des cycles de vie rapides : autant de facteurs qui limitent le degré de différenciation génétique et masquent les liens entre structure génétique et structure du paysage. De fait, l’application des outils de génétique du paysage reste aujourd’hui très limitée pour les ravageurs.

    Le projet ANR DISLAND propose d’adapter, de développer et ainsi d’étendre le cadre de la génétique du paysage pour caractériser les dynamiques de population de ravageurs de cultures dans un contexte finalisé de gestion intégrée.

    Nous relevons des défis liés notamment à 1) l’effort d’échantillonnage, à la fois en termes d’individus dans le paysage et de marqueurs dans le génome, nécessaire pour caractériser les changements rapides de la structuration génétique spatiale des populations de ravageurs ; 2) la multiplicité et la volatilité des facteurs de variabilité spatiale et temporelle des paysages agricoles ; 3) la difficulté de développement de modèles spatialisés réalistes pour estimer les processus démographiques (taille de population, dispersion).

     
    Défis d’acquisition des données démo-génétiques sur le ravageur

    La génétique du paysage se démarque de la génétique des populations par la nécessité de collecter des échantillons individuels référencés par des coordonnées géographiques (sans les regrouper a priori en populations), et cela en grand nombre de manière à maximiser la couverture de l’espace d’étude.

    De plus, alors que dans les faits les études de génétique du paysage sont généralement des instantanés, il semble nécessaire de mettre en œuvre des échantillonnages longitudinaux pour représenter la dynamique saisonnière des interactions entre les populations du ravageur et l’environnement dans lequel elles s’insèrent.

    De même, bien que rarement entreprises, les approches examinant pour un même ravageur plusieurs bassins de production sont nécessaires pour révéler des effets environnementaux sur la dynamique des populations qui peuvent être spécifiques de certains contextes paysagers. Enfin, il est rare de considérer conjointement une échelle spatiale supérieure à celle du bassin de production, alors que la dispersion passive à longue distance, du fait des activités humaines ou du vent, est avérée au moins chez les micro-organismes et les insectes, principaux ravageurs des cultures.

    Figure 3. Dispositif de suivi des dynamiques de populations de BD dans les bassins de production de mangues des Niayes et de Basse-Casamance – (A) Les bassins suivis sont situés dans des zones agro-écologiques contrastées, caractérisées par un climat sahélien sec avec une végétation plutôt éparse dans les Niayes et un climat tropical avec une végétation diversifiée combinant forêts, savanes et mangroves en Basse-Casamance – (B) Si la dynamique temporelle des populations de BD est marquée par un important pic d’abondance à la saison de production des mangues dans les deux bassins, on constate toutefois qu’en Basse-Casamance, des individus sont piégés tout au long de l’année, même si le nombre de mouches capturées diminue à la fin de la saison des mangues, alors que dans la région des Niayes, le nombre de mouches capturées en dehors de la période de production est généralement nul – (C-D) Au sein des bassins de production, on observe aussi une variabilité spatiale de l’abondance de BD, en lien probable avec l’hétérogénéité des conditions environnementales favorables à la survie, la reproduction et la dispersion des individus (Source : Karine Berthier – INRAE)

    Fort d’un ancrage au Sénégal, nous avons mis en place un dispositif d’échantillonnage spatio-temporel d’envergure, comprenant un total de 56 vergers et 38 relevés annuels pour deux années successives. Les vergers sont répartis dans deux bassins de production de mangues (> 2000km2  par bassin) situés à ~ 200km de distance, l’un à proximité de Dakar, les Niayes, et l’autre au sud du Sénégal, la Basse-Casamance (figure 3).  Ce dispositif permet ainsi à la fois de considérer conjointement les échelles de dispersion à courte et à longue distances et également d’étudier des paysages aux caractéristiques contrastées.  

    Le dispositif est caractéristique des piégeages de masse effectués sur les ravageurs des cultures, lors des suivis d’abondance ou comme technique mécanique de contrôle, et il pourrait être mis en place sans grande difficulté pour d’autres espèces. Les vergers sont répartis dans deux bassins de production de mangues (> 2000km2  par bassin) situés à ~ 200km de distance, l’un à proximité de Dakar, les Niayes et l’autre au sud du Sénégal, la Basse-Casamance (Figure 3A). Ce dispositif permet ainsi à la fois de considérer conjointement les échelles de dispersion à courte et à longue distances et également d’étudier des paysages aux caractéristiques contrastées.

    Nous utilisons une technique de piégeage de masse effectuée en routine pour le contrôle mécanique de l’espèce ou déployée pour d’autres suivis d’abondance. Des pièges géo-référencés sont appâtés au méthyl-eugénol, une pro-hormone pour la phéromone sexuelle mâle de l’espèce qui a un pouvoir d’attraction spécifique sur environ 500 m (figure 4A).  Au-delà des suivis d’abondance (figure 4B-C), plusieurs milliers d’échantillons individuels de BD collectés au cours du suivi pluriannuel sont typés par séquençage haut débit à l’aide de plusieurs dizaines de milliers de marqueurs génétiques, choisis pour leur qualité et ciblés par la technique, peu onéreuse, de RAD-Capture (figure 4D).  

    Nos stratégies d’échantillonnage et de génotypage devraient permettre de décrire précisément la variation spatio-temporelle de la diversité génétique et des flux de gènes au sein et entre les deux bassins de production sénégalais. Ce niveau de résolution fait actuellement défaut dans l’étude des insectes ravageurs.

    Figure 4 : Illustrations du protocole de piégeage – (A) Mouches des fruits attirées par la capsule de phéromone (méthyl-eugénol) suspendue dans le piège – (B-C) Les mouches piégées sont récoltées à la pince et comptées – (D) Un sous-échantillon de mouches est placé dans un tube étiqueté rempli d’éthanol 90% pour les analyses génétiques (Source : Raphaël Belmin – CIRAD)
    Défis d’acquisition des données paysagères du système agroécologique

    Les méthodes de génétique du paysage sont principalement dédiées à l’identification d’obstacles physiques à la dispersion, tels que les routes, les chaînes de montagnes ou les régions agricoles, dans le but de définir des unités de gestion ou de restaurer des corridors de dispersion. Par conséquent, ces études utilisent généralement des données environnementales relativement génériques et facilement accessibles, telles que des typologies d’occupation du sol à grande échelle ou des modèles numériques de terrain.

    Dans le cas des ravageurs de cultures, ces informations sont souvent insuffisantes voire non significatives au regard des systèmes agroécologiques étudiés.

    En effet, les paramètres démographiques clés pour l’optimisation des stratégies de gestion dépendent de nombreuses composantes, à la fois biotiques (par ex. diversité des plantes hôtes, ennemis naturels) et abiotiques (par ex. pratiques agricoles, climat), qui, en outre, exercent une influence à diverses échelles du paysage agricole.

    Cette matrice environnementale complexe peut aussi être très hétérogène, spatialement et temporellement, du fait notamment de la saisonnalité des cultures et des systèmes sociotechniques. Par conséquent, la discipline peine à acquérir les données paysagères pertinentes pour comprendre la dynamique des populations de ravageurs et à les intégrer à une échelle cohérente avec leurs effets.

    La complémentarité des partenaires de notre collectif de recherche (par ex. modélisation, télédétection, informatique, ingénierie des systèmes sociotechniques) nous permet d’acquérir de nombreuses données aux échelles : 1) du verger (figure 5A-B), au travers de relevés de composition en plantes hôtes, de suivis phénologiques des plantes hôtes, d’enquêtes auprès des producteurs sur les pratiques agricoles et sur les pertes de récoltes, et d’estimations des dégâts sur les fruits, 2) du bassin de production, au travers d’approches de télédétection qui classifient les éléments du paysage (figure 5C) en termes de favorabilité pour la mouche des fruits, et 3) de la région, au travers, d’une part, d’enquêtes auprès des filières commerciales de transport de mangues potentiellement contaminées à partir des bassins de production plus précoces (par ex. Casamance, Guinée, Guinée-Bissau et Mali), d’autre part, de modèles climatiques (par ex. températures, précipitations et humidité relative du sol ou de la canopée) ou de reconstruction de trajectoires de masses d’air pouvant entraîner des mouches sur de longues distances.

    Figure 5 : Illustrations des paysages du système agroécologique – (A) Verger dédié à l’export des mangues dans les Niayes, région majeure d’exportation (Source : Emile Faye – CIRAD) – (B) Verger galerie de Basse-Casamance, région majeure de consommation nationale (Source : Thierry Brévault (CIRAD) – (C) Paysage caractéristique de la région des Niayes dont les éléments seront classifiés par télédétection (Source : Emile Faye – CIRAD)
    Défis de développement de modèles spatialement explicites

    Les approches d’estimation de paramètres démographiques à partir de données génétiques ont historiquement été développées dans des contextes non-spatialisés, peu réalistes aux échelles de nos études et pour les espèces considérées. Dans ce contexte, notre projet a pour ambition de mettre en œuvre deux méthodologies différentes d’estimation de paramètres démographiques dans un contexte spatialisé, qui toutes deux reposent sur l’utilisation de développements statistiques récents et performants.

    L’une est basée sur les modèles d’isolement par la distance de la génétique des populations, tandis que l’autre s’appuie sur les modèles de diffusion de la dynamique des populations et de l’épidémiologie. Cette dernière permet d’estimer les paramètres démographiques à partir de données diverses (génétiques, mais également comptages, paysage) ne reflétant qu’une observation partielle des processus étudiés. Elle est aussi plus flexible pour intégrer l’hétérogénéité spatiale et temporelle de l’environnement sur les paramètres démographiques que la méthodologie issue de la génétique des populations. En effet, celle-ci nécessite une définition préalable des zones d’hétérogénéité des paramètres démographiques, information que nous fournirons au travers d’analyses descriptives de la variation génétique.

    Autour d’un même questionnement et de données communes, nous serons en mesure d’évaluer les performances et limites de ces deux approches, leurs différences et leurs complémentarités, leur faisabilité et leur intérêt pour la gestion.

    Nous nous demanderons en particulier : à quels paramètres démographiques d’intérêt en lien avec le paysage peut-on avoir accès, et avec quelle précision ? Quel niveau de complexité peut-on envisager dans la modélisation de l’hétérogénéité du paysage ? Quel est le compromis pertinent entre précision des estimations des paramètres d’intérêt et coût de production des données génomiques ?

    Ainsi, nous pourrons proposer des recommandations sur les stratégies d’échantillonnage, définir le périmètre d’application des méthodes et réorienter les efforts de recherche dans ce domaine. Éventuellement, nous pourrons proposer de nouvelles solutions ‘couplées’ pour réconcilier les approches génétiques et démographiques.

    Une évolution vers une gestion intégrée et optimisée

    La compréhension des processus de reproduction, de survie et de dispersion qui conditionnent l’infestation saisonnière des cultures devrait ouvrir des opportunités pour faire évoluer les pratiques de gestion, basées sur des décisions individuelles à l’échelle du champ cultivé, vers une organisation collective et une coordination des actions à l’échelle des territoires.

    Par exemple, il deviendrait possible de cibler les populations aux échelles pertinentes qu’elles soient spatiales (par ex., le bassin de production) ou temporelles (par ex. saison sèche), en s’appuyant également sur la surveillance pour aider à la prise de décision, sur la base de seuils d’intervention.

    La mise en œuvre de telles interventions préventives permettrait tout à la fois de réduire les dégâts et l’application des pesticides. Également, d’autres techniques de gestion pourraient être utilisées en combinaison avec les agents de lutte biologique et la gestion physique par piégeage de masse, comme la gestion des cultures (par ex., irrigation) et la manipulation du paysage (par ex., disposition spatiale des cultures hôtes).

    De plus, si cette connaissance sur le système écologique (ravageur et paysage agricole) est un prérequis pour le succès d’une stratégie de gestion intégrée, elle reste insuffisante.

    En effet, les innovations sont rarement adoptées si elles ne sont pas compatibles avec les systèmes sociotechniques dominants (par ex. freins sociotechniques aux innovations). Nous avons établi une forte coopération avec les acteurs des systèmes sociotechniques concernés, notamment les producteurs de mangues au Sénégal, afin de transférer les résultats de notre recherche, prendre en compte leurs besoins et contraintes et in fine accompagner la transition vers une stratégie de gestion durable et optimisée de la mouche orientale des fruits.

    Le collectif de l’ANR Disland

    Pour répondre à la problématique de l’ANR, nous avons constitué un collectif interdisciplinaire composé de techniciens, ingénieurs et chercheurs du CIRAD, de l’INRAe et de l’IRD, travaillant tous sur des thématiques écologiques mais aux interfaces de l’agronomie, l’épidémiologie, la génétique des populations, la dynamique des populations, la modélisation spatiale, la télédétection, ou encore de l’ingénierie des systèmes socio-techniques (Figure 6).

    Si l’ANR est coordonnée depuis Montpellier, au Centre de Biologie et de Gestion des Populations (CBGP), le collectif est réparti entre la France, notamment Montpellier (unités AIDA, HortSys, TETIS), Avignon (Pathologie Végétale et BioSP), et Gif-sur-Yvette (EGCE) et le Sénégal, avec l’Institut Sénégalais de Recherche Agricole (ISRA) et l’Université de Ziguinchor.

    Figure 6 : (A) De gauche à droite à la réunion de lancement du projet DISLAND à Montpellier : Pierre-Emmanuel Gay (CIRAD-CBGP), Emile Faye (CIRAD-HortSys), Cécile Caumette (CIRAD-CBGP), Karine Berthier (INRAe-PV), Sylvain Piry (INRAe-CBGP), Laure Benoit (CIRAD-CBGP) ; Renaud Marti (INRAe-TETIS), François Rebaudo (IRD-EGCE) ; Marie-Pierre Chapuis (CIRAD-CBGP) , Julien Papaix (INRAe-BioSP) et Raphaël Leblois (INRAe-CBGP) – (B) Ousmane Ndoye – (C) Aristide Diatta (CIRAD-AIDA) relevant des pièges, respectivement, dans un marché des Niayes et dans un verger de Basse-Casamance. Quelques absents : Raphaël Belmin (CIRAD-HortSys), Thierry Brévault (CIRAD-AIDA), Isabelle Gréchi (CIRAD-HortSys) et Audrey N’Gom (CIRAD-HortSys & EGCE).
    Les autrices

    Karine Berthier développe des approches de génétique du paysage afin d’identifier et de hiérarchiser les facteurs environnementaux, y compris socio-économiques, dont la variabilité, spatiale et temporelle, influence les processus démographiques et évolutifs dans les populations de pathogènes et de ravageurs de cultures.

     

    Marie-Pierre Chapuis  s’intéresse à l’écologie moléculaire et évolutive des populations d’insectes ravageurs de cultures, pour déduire leur histoire évolutive (par ex., origine géographique des populations, reconstruction des routes d’invasion ou de colonisation) ou leur dynamique contemporaine (par ex., la dispersion). Ce travail peut inclure une révision systématique des taxons étudiés, la caractérisation de facteurs environnementaux (par ex., paysage ou le microbiote intestinal), et le développement de méthodes d’analyse moléculaire ou statistique (lien).

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    Bibliographie
    • Ali OA ; O’Rourke SM ; Amish SJ ; Meek MH ; Luikart G ; Jeffres C & Miller MR (2016) : RAD Capture (Rapture) : Flexible and Efficient Sequence-Based Genotyping. Genetics 202(2): 389-400 (lien)
    • Balkenhol N ; Cushman S ; Storfer A & Waits L (2015) : Landscape Genetics: Concepts, Methods, Applications. John Wiley & Sons, Chichester, UK. (lien)
    • Brévault T & Clouvel P (2018) : Pest management : Reconciling farming practices and natural regulations. Crop Protection 115: 1-6 (lien)
    • Caumette C ; Diatta P ; Piry S ; Faye E ; Chapuis MP & Berthier K (2021) : Facteurs de ré-infestation des vergers par la mouche des fruits Bactrocera dorsalis dans le bassin de production horticole des Niayes au Sénégal. Poster. 3ème Conférence sur l’intensification durable. Dakar, Sénégal, 23-26 novembre 2021 (lien)
    • Chapuis M-P ; Popple J-A ; Berthier K ; Simpson SJ ; Deveson T ; Spurgin P ;  Steinbauer MJ & Sword GA (2011) : Challenges to assessing connectivity between massive populations of the Australian Plague locust. Proceedings of the Royal Society of London B 278(1721): 3152-3160 (lien)
    • Correa P ; Wäckers F ; Brévault T ; Bouvery F ; Detrain C & Chailleux A (2022) : Sugar feeders reduce weaver ants’ drawbacks when used as biological control agents in mango orchards. Biological Control 177 :105103 (lien)
    • Diop S ; Dosso F ; Brévault T & Chailleux A (2021) : Contrôle des populations de mouches des fruits par dissémination assistée d’un champignon entomopathogène. Poster. 3ème Conférence sur l’intensification durable. Dakar, Sénégal, 23-26 novembre 2021 (lien)
    • Drew R ; Tsuruta K & White I (2005) : A new species of pest fruit fly (Diptera: Tephritidae: Dacinae) from Sri Lanka and Africa. African Entomology 13 : 149–154 (lien)
    • Ndiaye D ; Brévault T & Belmin R (2019) : Freins à la diffusion des technologies de lutte biologique contre la mouche des fruits Bactrocera dorsalis. Poster. 2ème Conférence intensification durable. Dakar, Sénégal, 8-10 octobre 2019 (lien)
    • Ndlela S ; Niassy S & Mohamed SA (2022) : Important alien and potential native invasive insect pests of key fruit trees in Sub-Saharan Africa : Advances in sustainable pre- and post-harvest management approaches. CABI Agriculture and Bioscience 3(1) :7 (lien)
    • Papaïx J ; Soubeyrand S ; Bonnefon O ; Walker E ; Louvrier J ; Klein E & Roques L (2022) : Inferring Mechanistic Models in Spatial Ecology Using a Mechanistic-Statistical Approach. In Statistical Approaches for Hidden Variables in Ecology (eds N. Peyrard and O. Gimenez) (lien)
    • Piry S ; Chapuis M-P ; Gauffre B ; Papaïx J ; Cruaud A & Berthier K (2016) : Mapping Averaged Pairwise Information (MAPI): A new exploratory tool to uncover spatial structure. Methods in Ecology and Evolution 7(12): 1463-1475 (lien)
    • Schutze MK ; Mahmood K ; Pavasovic A ; Bo W, Newman J ; Clarke AR ; Krosch MN & Cameron SL (2015) : One and the same: Integrative taxonomic evidence that Bactrocera invadens (Diptera: Tephritidae) is the same species as the Oriental fruit fly Bactrocera dorsalis. Systematic Entomology 40(2): 472–486 (lien)
    • Virgoulay T ; Rousset F & Leblois R (2021) : GSpace: an exact coalescence simulator of recombining genomes under isolation by distance. Bioinformatics 37(20): 3–3675 (lien)
  • Le contrôle d’altitude chez les abeilles

    Le contrôle d’altitude chez les abeilles

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    Par Julien Serres
    1. Comment les abeilles perçoivent-elles leur altitude ?

    Tout comme un aviateur pilotant à vue, les apidés se servent de leur vision pour ajuster leur altitude. Les abeilles mellifères (Apis mellifera) et les bourdons sont connus pour être particulièrement sensibles au défilement optique du sol, appelé aussi flux optique, pour ajuster leur altitude en maintenant constante cette vitesse optique de défilement du sol pendant leur vol de croisière en suivant le relief d’un terrain (Portelli et al., 2010 ; Srinivasan, 2011 ; Lecoeur et al., 2019), sachant que, typiquement, la vitesse de croisière des abeilles domestiques en vol extérieur est d’environ 8 m/s (von Frisch, 1993, page 189), et que la hauteur de vol des apidés au-dessus du sol est d’environ de 2 m (Riley & Osborne, 2001).

    Dans leurs trajets quotidiens pour fourrager (activité de collecte du nectar et du pollen), on peut estimer que les apidés maintiennent constante leur vitesse optique de défilement du sol à (8 m/s) que divise (2 m), soit une vitesse optique de 4 rad/s (ou 230°/s) quelles que soient les variations du relief du terrain (figure 1). Si cette vitesse optique augmente, cela indique à l’insecte qu’il est en train de perdre de l’altitude, si cette vitesse optique diminue, cela indique à l’insecte qu’il est en train de gagner de l’altitude.

    C’est donc en régulant cette information visuelle à un niveau constant que l’insecte opère son vol de croisière à une hauteur constante au-dessus du sol. L’abeille dispose donc uniquement d’un altimètre optique et non d’un altimètre barométrique comme les oiseaux, les poissons, ou bien les engins aériens construits par l’Homme.

    Figure 1 : Une abeille régule la vitesse optique de défilement du sol ω à 4 rad/s. Quels que soient les couples vitesse-altitude, elle maintiendra ω à 4 rad/s. Lorsqu’une abeille atteint sa vitesse de vol de croisière à 8 m/s, elle vole à environ 2 m au-dessus du sol. Ainsi, toute variation de ω est ensuite interprétée comme une variation d’altitude. Les variations de vitesse optique de défilement du sol spécifient donc directement les variations d’altitude à l’abeille, ce qui lui permet de la corriger durant son vol (Source :  Julien Serres)

    L’étude publiée dans Biology Letters en 2022 (Serres et al., 2022) visait à pousser les connaissances sur le rôle des entrées visuelles provenant des ommatidies (lien) dorsales et ventrales alimentant le contrôle d’altitude des abeilles domestiques. Pour se faire, une équipe de chercheurs de l’Institut des Sciences du Mouvement – Étienne-Jules Marey UMR7287 – a imaginé manipuler cette vitesse optique de défilement du sol en l’annulant pour observer si les abeilles pouvaient encore voler dans cette invraisemblable configuration environnementale construite à l’aide de miroirs (figure 2).

    L’abeille se fie-t-elle uniquement à la vitesse optique de défilement du sol pour contrôler son altitude ?

    Figure 2 : Manipulation optique au moyen de deux miroirs se faisant face. L’illusion d’optique projette le sol à l’infini vers le bas supprimant toute information visuelle au sol lorsque les abeilles tentent de traverser le tunnel (Source : Julien Serres)

    Aujourd’hui, un oui ferme nous apparaît comme irréfutable. Pour cela, les chercheurs se sont inspirés des expériences de Duchon & Warren (2002) conduites chez les humains, dans lesquelles une manipulation optique avait été construite par une paire de murs infinis (système de miroirs reflétant à l’infini un objet) afin de supprimer optiquement le sol, diminuant ainsi fortement les informations visuelles provenant du sol. Les chercheurs marseillais ont alors conçu une nouvelle configuration optique avec des miroirs au sol et/ou au plafond permettant de manipuler spécifiquement l’information de vitesse optique (figure 2), donc sans pour autant manipuler ou fausser d’autres informations optiques.

    Une telle manipulation optique (figure 2), dans laquelle le sol semble avoir disparu, permet d’imiter certaines des conditions que connaissent les abeilles lorsqu’elles sont entraînées expérimentalement à voler au-dessus d’un plan d’eau naturel et permet ainsi étendre les connaissances de l’expérience fondatrice de l’entomologiste autrichien Herbert Heran (1920-1992) et de l’éthologiste allemand Martin Lindauer (1918-2008) conduite en 1963.

    Cette expérience jamais reproduite depuis 60 ans, et parfois oubliée de la communauté des entomologistes, consistait à entraîner des abeilles à voler au-dessus d’une surface d’eau de 247 m de longueur. Lorsque cette surface était ondulée ou lorsqu’un pont flottant offrait un contraste visuel, les abeilles étaient capables de traverser le lac (figure 3). Par contre, les abeilles survolant une surface d’eau calme pendant leurs trajets aller volaient alors de plus en plus bas jusqu’à ce qu’elles entrent en collision avec la surface de l’eau puis se noyaient (Heran & Lindauer, 1963). Le tunnel de vol exploité dans l’étude publiée dans Biology Letters en 2022 (Serres et al., 2022) utilise une paire de miroirs placés au sol et au plafond qui se fond face, pour tenter de se rapprocher et de vérifier expérimentalement les observations comportementales en extérieur au-dessus d’une surface d’eau faites voilà 60 ans.

    Figure 3 : Photographies de l’expérience fondatrice où les chercheurs Herbert Heran et Martin Lindauer avaient entraîné des abeilles à voler au-dessus d’un lac en plaçant un pont de planches de bois. D’après Heran & Lindauer (1963)

     

    1. Matériels et méthodes

    (a) Tunnel expérimental

    Le tunnel de vol extérieur est de forme rectangulaire (220 cm de long, 71 cm de haut et 25 cm de large), le plafond et le plancher étant des miroirs qui peuvent être recouverts par des bâches texturées (figure 4). Le mur de gauche est constitué d’une planche alors que le mur de droite est constitué d’un filet anti-insecte. Un motif unique à rayures rouge et blanches, perpendiculaire à l’axe longitudinal du tunnel et donc orthogonalement à la direction du vol des abeilles, est disposé sur les quatre surfaces du tunnel (sol, plafond, paroi gauche, filet anti-insecte).

    Ce motif n’est installé de manière permanente que sur les murs. Les miroirs du sol et du plafond peuvent être recouverts avec le même motif que le filet anti-insecte. Dans ce dernier cas, les rayures sont reproduites à l’aide d’un filtre à gélatine rouge (Lee Filters HT019). Le tunnel est fermé par des panneaux blancs à chaque extrémité. À l’une des extrémités, il y a une entrée circulaire (5 cm de diamètre) située à 11,5 cm du sol. À l’autre extrémité, une ouverture carrée (3,5 cm) placée à 11,5 cm au-dessus du sol permet aux abeilles d’accéder à la boîte. L’entrée du tunnel et la porte de la boîte de récompense s’ouvrent et se ferment manuellement par l’expérimentateur. Le tunnel de vol ne reçoit qu’un éclairage indirect (pas de lumière directe du soleil).

    Figure 4 : Photographies du tunnel expérimental. (A) vue de face du tunnel de forme rectangulaire (220 cm de long, 71 cm de haut et 25 cm de large) montrant le filet anti- insecte et la caméra © Patrick Sainton, Institut des sciences du mouvement – Étienne-Jules Marey (CNRS/Aix Marseille Université) – (B) Intérieur du tunnel aux niveaux des trois entrées (basse, milieu, et haute), les miroirs du haut et du bas sont recouverts par des bâches rayées © Constance Blary – (C) Vue arrière du tunnel où l’on peut voir les trois boîtes de récompense © Constance Blary

    Cette vidéo peut être visionnée pour mieux comprendre l’organisation de notre dispositif expérimental :

    (b) Motif périodique tapissant les parois du tunnel

    Des bandes rouges de deux largeurs différentes (1 cm et 3 cm) forment un motif simple de 10 cm de large répété régulièrement. Les périodes angulaires des bandes rouges verticales varient de 5,7° à 53° (motif de 1-10 cm de large vu à une distance de 10 cm) et de 0,5° à 5,3° (motif de 1-10 cm de large vu à 1 m). Comme les abeilles ne possèdent pas de photorécepteurs sensibles au rouge (Srinivasan, 2011), elles perçoivent les bandes rouges comme des bandes grises. Entre les bandes rouges et blanches, le contraste de Michelson est de 0,47 mais de 0,25 sur le filet anti-insecte. Le contraste a été mesuré à l’aide d’une photodiode équipée d’un filtre passe-bande vert (Kodak Wratten n°61), dont le spectre de transmission correspond étroitement à la sensibilité spectrale des récepteurs verts de l’abeille.

    1. Résultats

    (a) Les abeilles qui suivent le sol ne s’appuient pas sur les informations visuelles dorsales

    Dans l’expérience A (figure 5A), nous avons testé l’effet d’un appauvrissement visuel dans la partie dorsale de la vision des abeilles. Un groupe de 27 abeilles a été entrainé dans la condition de contrôle (figure 5Ai-ii). Le premier vol  » en miroir sur le plafond plafond « , dans lequel le miroir du plafond était découvert, a été enregistré dans une condition visuelle appauvrie. La présence du miroir au plafond semblait doubler la hauteur du tunnel (142 cm) vers le haut (figure 5Aiii-iv). Nous n’avons alors observé aucun changement significatif dans le comportement de vol des abeilles domestiques.

    Figure 5 : Cette figure représente les trajectoires (médiane ± MAD) suivies par les abeilles dans le plan vertical (x,z) dans les quatre conditions expérimentales (Exp. (A), Exp. (B), Exp. (C) et Exp. (D)). Dans chaque sous-figure, une comparaison peut être faite entre les trajectoires produites avant ((Aii), (Bii), (Cii) et (Dii)) et après ((Aiv), (Biv), (Civ) et (Div)) les manipulations expérimentales. Ces manipulations consistaient à découvrir soit un miroir au plafond (Aiii), les miroirs à la fois au sol et au plafond (Biii), un miroir au sol (Ciii) ou sur la moitié du sol (Diii). L’abscisse marquée par un symbole d’astérisque dans (Biv), (Civ) et (Div) représente l’emplacement auquel nous avons observé un changement significatif de la hauteur de vol avant les collisions (Source : Serres et al., 2022)

    (b) Sans aucune information visuelle ventrale et dorsale, les abeilles entrent en collision avec le miroir du sol.

    Dans l’expérience B (figure 5B), nous avons testé l’effet d’un appauvrissement visuel dans les parties dorsale et ventrale du champ visuel des abeille. Un groupe de 15 abeilles a été entraîné dans la condition de contrôle (figure 5Bi-ii). Le premier vol, condition « en double miroir » dans laquelle les deux miroirs étaient découverts, a été enregistré dans une condition visuelle appauvrie. La présence de miroirs au plafond et au sol a créé une manipulation optique dans laquelle une paire de murs infinis est apparue. Le plancher ou le plafond n’était plus disponible (figure 5Biii-iv). Nous avons observé des changements significatifs dans le comportement de vol des abeilles à partir de x = 8 cm jusqu’à ce que chacune des abeilles entre en collision avec le miroir du sol (figure 5Biv).

    (c) Les informations visuelles dorsales n’aident pas à voler plus loin au-dessus du miroir du sol.

    Dans l’expérience C (figure 5C), nous avons testé l’effet d’un appauvrissement visuel dans la partie ventrale du champ visuel des abeilles. Un groupe de 15 abeilles a été entraîné dans la condition contrôle (figure 5Ci-ii). Le premier vol, condition « miroir au sol » dans laquelle le miroir au sol était découvert, a été enregistré dans une condition visuelle appauvrie. La présence du miroir sur le sol semble doubler la hauteur du tunnel (142 cm) vers le bas (figure 5Ciii-iv), créant une sorte de « fossé ventral » de 71 cm de profondeur. Nous avons observé des changements significatifs dans le comportement de vol des abeilles à partir de x = 40 cm jusqu’à ce que chacune des abeilles entre en collision avec le miroir du sol (figure 5Civ). Les abeilles peuvent être visuellement attirées par le sol virtuel situé 71 cm plus bas, mais elles sont ensuite entrées en collision avec le miroir.

    Cette vidéo peut être visionnée pour observer qualitativement comment se sont comportées les abeilles en conditions contrôlées :

    Cette vidéo peut être visionnée pour observer qualitativement comment se sont comportées les abeilles au-dessus d’un miroir :

     

    (d) Recouvrir la première moitié du miroir de sol n’aide pas les abeilles à voler plus loin.

    Dans l’expérience D (figure 5D), nous avons testé l’effet d’un renforcement visuel dans la partie ventrale du champ visuel des abeilles en recouvrant la première moitié du miroir au sol avec le même motif de rayures rouges et blanches que celui utilisé précédemment. Un groupe de 14 abeilles a été entraîné dans la condition contrôle (figure 5Di-ii). La première condition de vol « dans la moitié du miroir au sol » dans laquelle la seconde moitié du miroir au sol a été laissée découverte double virtuellement la hauteur du tunnel (142 cm) vers le bas (figure 5Diii-iv) créant ainsi une sorte de « fossé ventral » de 71 cm de profondeur comme dans l’expérience C (figure 5C). Nous avons observé des changements significatifs dans le comportement de vol des abeilles à partir de x = 139 cm jusqu’à ce que chacune des abeilles entre en collision avec le miroir (figure 5Div). Cette texture supplémentaire sur le sol n’aide donc pas les abeilles à voler plus loin au-dessus du miroir. La distance parcourue au-dessus du miroir (39 cm) était similaire à celle observée dans l’expérience C (figure 5Civ).

    1. Discussion et conclusion

    Dans l’expérience A (figure 5Aiv), les abeilles semblent suivre le sol malgré le « fossé dorsal » virtuel, car elles ont peut-être appris à suivre le sol et à se fier aux informations visuelles ventrales pour réguler leur vol, ce qui concorde avec les résultats de Portelli et al. (2017) où les abeilles ne sont pas influencées par la hauteur du tunnel dès lors qu’elles suivent le sol. L’absence de différence entre le dernier vol d’entraînement et les données de l’essai de l’expérience A suggère que le changement de hauteur du tunnel vers le haut n’a peut-être tout simplement pas été perçu par les abeilles.

    Inversement, chaque manipulation expérimentale qui affecte la partie ventrale du flux optique, qu’il s’agisse d’une privation totale du flux ventral dans l’expérience B (figure 5Biv) ou d’une réduction de la partie ventrale du flux (figure 5Civ et figure 5Div), a donné lieu à une perte d’altitude jusqu’à ce que l’abeille entre en collision avec le miroir du sol. Il est intéressant de noter que notre condition de double miroir nous a permis de nous rapprocher des conditions d’un vol en plein ciel au-dessus d’une surface d’eau calme, comme le modèle utilisé par Heran et Lindauer (1963). Nos résultats concordent avec les leurs dans la mesure où les abeilles perdent de l’altitude en l’absence de flux optique ventral.

    Les résultats sont sans appel : sans cette vitesse de défilement optique du sol, les abeilles tombent ou rebondissent sur le miroir, certainement à la recherche du sol. 

    Toute l’originalité de ces travaux réside dans la conception de configurations optiques contrôlées et manipulables se rapprochant au mieux des conditions naturelles de vol des abeilles, sans pour autant avoir besoin d’un lac ou de sacrifier des abeilles pour étudier le contrôle d’altitude.

    Les chercheurs marseillais devaient être certain de pouvoir mettre en défaut la régulation d’altitude des abeilles pour pouvoir ensuite leur proposer d’autres informations optiques, puis étudier leur combinaison pour décrire le contrôle d’altitude (Berger Dauxère et al., 2021). Notre dispositif expérimental pourrait être également utilisé pour évaluer la perception de la vitesse optique de défilement du sol chez d’autres insectes volants et ainsi en observer, ou non, le caractère universel, ou non.

    Vous pouvez retrouver une présentation de ces résultats en anglais sur ma chaîne Youtube :

    Auteur

    Julien est Maître de Conférences au sein de l’Institut des Sciences du Mouvement – Etienne-Jules Marey (CNRS / Aix Marseille Université, UMR7287, https://ism.univ-amu.fr/). Il s’intéresse au système de navigation des insectes non seulement pour mieux comprendre comment les insectes perçoivent leur environnement mais aussi pour développer de nouvelles techniques de localisation  biomimétique à des fins applicatives en robotique.

    Ses liens professionnels :

    – https://www.linkedin.com/in/julien-serres-945a27115/

    – https://www.youtube.com/channel/UC5fXQaHieW6yGj4mUKuB_7Q/videos

    – Site professionnel : https://serres-lab.com/equipe/)

    Bibliographie
    • Berger Dauxère, A., Serres, J. R., & Montagne, G. (2021) : Ecological entomology: how is Gibson’s framework useful? Insects, 12(12), 1075 (lien)
    • Duchon, A. P. & Warren Jr, W. H. (2002) : A visual equalization strategy for locomotor control: of honeybees, robots, and humans. Psychological Science, 13(3), 272-278 (lien)
    • Lecoeur, J., Dacke, M., Floreano, D. & Baird, E. (2019) : The role of optic flow pooling in insect flight control in cluttered environments. Scientific reports, 9(1), 1-13 (lien)
    • Heran, H. & Lindauer, M. (1963) : Windkompensation und seitenwindkorrektur der bienen beim flug über wasser. Zeitschrift für vergleichende Physiologie, 47(1), 39-55 (lien)
    • Portelli, G., Ruffier, F. & Franceschini, N. (2010) : Honeybees change their height to restore their optic flow. Journal of Comparative Physiology A, 196(4), 307-313 (lien)
    • Portelli, G., Serres, J. R. & Ruffier, F. (2017) : Altitude control in honeybees: joint vision-based learning and guidance. Scientific reports, 7(1), 1-10 (lien)
    • Riley, J. R. & Osborne, J. L. (2001) : Flight trajectories of foraging insects: observations using harmonic radar. Insect Movement: Mechanisms and Consequences (ed. I. P. Woiwood, D. R. Reynolds and C. D. Thomas), pp.129-158. Wallingford: CABI Publishing
    • Srinivasan, M. V. (2011) : Honeybees as a model for the study of visually guided flight, navigation, and biologically inspired robotics. Physiological reviews, 91(2), 413-460 (lien)
    • Serres, J. R., Morice, A. H., Blary, C., Miot, R., Montagne, G. & Ruffier, F. (2022) : Floor and ceiling mirror configurations to study altitude control in honeybees. Biology Letters, 18(3), 20210534 (lien)
    • Von Frisch, K. (2013). The dance language and orientation of bees. In The dance language and orientation of bees. Cambridge, MA: Harvard University Press
  • Une base de données sur la performance de morsure des insectes

    Une base de données sur la performance de morsure des insectes

    Nombre de vues : 2 858
    Par Benoît GILLES

    Le fait de pouvoir mordre avec force offre aux espèces qui sont dotées de cette capacité la possibilité d’accéder à de la nourriture, à gagner des combats inter- et intra-spécifiques, à se défendre contre leurs prédateurs et à se reproduire avec davantage de succès. Chez les vertébrés, les forces de morsure maximales sont étudiées dans une grande diversité de taxons tels que les poissons osseux, les crocodiliens, les oiseaux, les tortues, les squamates, les grenouilles, les marsupiaux et les mammifères.

    Cependant, bien qu’ils soient omniprésents, les connaissances fondamentales sur la variation, les prédicteurs (paramètres intervenant dans la sélection) et l’évolution des forces de morsure chez les insectes demeurent lacunaires. Même si plus d’un demi-million d’espèces appartiennent à des ordres qui possèdent des pièces buccales de type broyeur (lien article), la bibliographie existante ne donne des mesures de force de morsure que sur cinq espèces de libellules, une espèce de blatte et 14 espèces de coléoptères.

    L’intérêt d’approfondir ces connaissances est pourtant crucial car un grand nombre d’insectes jouent des rôles majeurs dans l’équilibre des écosystèmes (détritivores et prédateurs par exemple) et certaines espèces, phytophages, sont des ravageurs des cultures causant des dégâts et des pertes économiques d’ampleur.

    Jusqu’à présent, la mesure des forces de morsure des insectes était complexe, voire impossible, en raison de leur petite taille.

    De nouveaux outils ont récemment permis de faire sauter ce verrou et de mener des mesures in vivo peu invasives chez des espèces avec un écartement des pièces buccales plus de dix fois plus petit que le permettaient les outils précédents.

    Les scientifiques ont eu recours à un cristal stockant l’énergie électrique et à un capteur de force qu’ils ont inséré entre les mandibules des insectes. La compression du cristal par un insecte génère un courant électrique permettant de caractériser la tension exercée lors de la morsure. La morsure est déclenchée à l’aide d’un pinceau qui vient chatouiller le ventre ou la tête de l’insecte afin de l’amener à écraser l’appareil entre ses mandibules (figure 1).

    Figure 1 : Illustrations de la technologie (ForceX) utilisée pour caractériser les forces dégagées durant les morsures (Source : Peter Rühr et al., 2022)

    À l’aide de cette technologie (appelée forceX), Peter Thomas Rühr et son équipe de l’Institut de Biologie Évolutive et d’Écologie Animale de l’Université de Bonn ont réussi à mesurer les forces de morsure de 1 290 spécimens, appartenant à 654 espèces, à 111 familles et à 13 ordres provenant des quatre continents et de nombreuses zones de culture (figure 2). Au lieu de recueillir uniquement les valeurs maximales, comme l’ont fait la plupart des études de force de morsure précédentes, les scientifiques ont également enregistré des courbes de force associées avec des données morphologiques comme la taille de la tête, des ailes et du corps de chaque spécimen pour évaluer les prédicteurs morphologiques de la force de morsure entre les espèces.

    Figure 2 : Force de morsure maximale par rapport à la longueur du corps (a) et à la largeur de la tête (b). Les points gris indiquent les moyennes géométriques de toutes les forces de morsure maximales par spécimen, les points noirs indiquent les moyennes géométriques de toutes les mesures de longueur et les forces de morsure maximales de tous les spécimens par espèce. Les histogrammes marginaux sur les axes x et y montrent respectivement la taille moyenne et la distribution moyenne de la force de morsure par spécimen. Les lignes de régression et les coefficients font référence à des modèles log10-linéaires de la force de morsure par espèce par rapport à la longueur du corps (a) ou à la largeur de la tête (b). Les diamants orange en (b) montrent les mesures de force de morsure disponibles dans la littérature précédente. Tous les axes sont transformés en log10 (Source : Peter Rühr et al., 2022)

    Il s’agit de relier la force de morsure à la taille, au poids, à la capacité de s’approvisionner en aliments ou à la stratégie d’accouplement pour mieux comprendre les pressions évolutives et de sélection qui agissent sur les espèces comme l’explique Tom Weihmann de l’Université de Cologne en Allemagne.

    Les mesures morphologiques ont été réalisées avec un pied à coulisse numérique (précision de 0,01mm), portant sur la largeur de la tête, la longueur de la tête, la hauteur de la tête, la largeur du thorax, la longueur de l’aile antérieure et la longueur du corps (figure 3).

    Figure 3 : Mesures morphologiques réalisées pour l’étude – (a-b) : Tête d’un insecte orthognathe vue de face (a) et en vue latérale (b) – (c-e) Tête d’un insecte prognathe en vue latérale (c), en vue de dessus (d) et corps entier en vue latérale (e) – bl : longueur du corps – hh : hauteur de la tête – hl : longueur de la tête – hw : largeur de la tête – wt : largueur thorax – wl : longueur des ailes antérieures (Source : Peter Rühr et al., 2022)

    Les espèces d’insectes dont les données ont été intégrées à la base de données se répartissent de la manière suivante :  Australie (30,7%), Allemagne (19,1%) et Panama (16,4%), 23,2% d’entre elles ont été collectées dans des zones de cultures, les 10,6% restants proviennent quant à elles de Grèce, de Slovénie, de France, de Chine et du Danemark. S’agissant des régions climatiques, 54% des espèces proviennent de zones tempérées, 43,2% de zones tropicales et 2,8% des zones sèches et continentales combinées (figure 4a et b).

    Certains taxons n’ont pas pu être étudiés par l’absence de spécimens vivants des ordres Zoraptera et Grylloblattodea, par l’impossibilité d’obtenir des morsures de plécoptères, de mécoptères et de trichoptères, et en raison d’une traille trop petite des spécimens de Psocoptera et des papillons archaïques à mandibules piqueurs-mâcheurs (Lepidoptera : Micropterigoidea). L’évaluation de la couverture phylogénétique des ordres et des familles a montré que la plupart des familles sont représentées par au moins 1% des espèces (figure 4c et d).

    Bien que tous les ordres soient représentés dans la base de données, seule une fraction de toutes les espèces d’insectes existantes ont fait l’objet de mesures : moins de 1% des espèces décrites des Mantophasmatodea, des Phasmatodea et des Mantodea (points à gauche de la ligne pointillée sur la figure 4c) par exemple.

    La base de données établie par l’équipe de Bonn dépasse les études précédentes combinées en nombre d’espèces (30 fois chez les insectes, 3,5 fois chez les amniotes). Elle facilitera les prochaines études sur la macroévolution de la force de morsure maximale, des longueurs de morsure, des fréquences de morsure, des modèles d’activation musculaire et des formes de courbe de morsure chez les insectes et facilitera les comparaisons avec tous les taxons de métazoaires.

    Figure 4 : Couverture géographique et phylogénétique des spécimens de la base de données (a) Entrées d’espèces par lieu de collecte (pays ou élevage). (b) Entrées d’espèces par zone climatique de Köppen-Geiger (c) Ratio des entrées de la base de données par rapport aux espèces estimées dans tous les ordres d’insectes présents dans la base de données (d) Ratio des entrées de la base de données par rapport aux espèces estimées dans toutes les familles d’insectes présentes dans la base de données. Les lignes pointillées en (c,d) marquent un rapport de 1 entrée de base de données pour 100 espèces estimées. Abréviations : Am : mousson tropicale ; Aw : savane tropicale aux caractéristiques hivernales sèches ; As : savane tropicale avec des caractéristiques d’été sec ; BSh : semi-aride (steppe) chaud ; Csa : été chaud méditerranéen ; Csb : été méditerranéen chaud/froid ; Cfa : subtropical humide ; Cfb : océanique ; Cwa : subtropical humide à hiver sec ; Dwb : été continental chaud (Source : Peter Rühr et al., 2022)
    Record de morsure

    Le record de puissance est détenu par le grillon australien Chauliogryllacris acaropenates (Gryllacrididae), appelé le Grillon râpeux (Raspy Cricket en anglais) (figure 5).

    Figure 5 : Grillon râpeux (Chauliogryllacris acaropenates) (Source : Université de Bonn)

    Comme l’indique Peter Rühr : « cela est surprenant car j’aurais supposé que ce soient des espèces prédatrices qui provoqueraient les morsures les plus fortes plutôt que des espèces herbivores ! ».

    Chauliogryllacris acaropenatesutilise utilise sa puissante morsure pour découper et mâcher du bois vivant dont il s’alimente, et pour creuser des galeries dans des branches et des troncs d’arbres cassés. Finalement, cette capacité prend sons sens explique le chercheur.

    A l’inverse, la guêpe (Netelia) trouvée en Australie exerce une force de morsure maximale 1 200 fois inférieure à celle du grillon râpeux, ce qui en fait la morsure la plus faible.

    Un spécimen de Coléoptère s’est même cassé ses propres pièces buccales lors du test de morsure ! Par exemple, les mâles d’espèces se battant pour se reproduire, comme les Lucanes, peuvent mordre avec beaucoup de force.

    Lorsque Rühr et son équipe combinent leurs données avec des informations sur l’histoire de l’insecte et des informations anatomiques, ils peuvent mieux comprendre comment les forces de piqûre d’insecte se sont développées.

    Ce n’est que le commencement.  » On estime qu’il existe plus d’un million d’insectes dans le monde, dont beaucoup mordent et mâchent dangereusement, mais nous n’en avons comptabilisé que 650 ! ».

    Bibliographie
    • Rühr P.T.; Edel C. ; Frenzel M. & Blanke A. (2022) : A bite force database of 654 insect species (lien)
  • Comment les fourmis Myrmica rubra limitent-elles l’apport de pathogènes durant le fourragement ?

    Comment les fourmis Myrmica rubra limitent-elles l’apport de pathogènes durant le fourragement ?

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    Par Hugo Pereira
    Les insectes eusociaux théoriquement vulnérables aux pathogènes

    L’incroyable succès des insectes eusociaux et notamment des fourmis provient de la haute coopération entre les membres du groupe qui se partagent les tâches telles que la reproduction, la récolte de ressources, la protection de la colonie et le soin au couvain. Cependant, ce mode de vie engendre également une plus grande vulnérabilité face aux pathogènes et ce pour plusieurs raisons :

    1) Les sociétés d’insectes eusociaux peuvent regrouper des centaines de milliers d’individus dans l’espace confiné du nid, pouvant donner lieu à une densité de population extrême. Cette densité engendre de nombreuses interactions et contacts entre les individus composant la colonie et donc favorise la transmission de pathogènes entre les membres.

    2) Chez les insectes eusociaux les individus composant la colonie sont génétiquement proches. La faible diversité génétique au sein d’un groupe favorise le succès d’infection du pathogène car si ce pathogène infecte un membre de la colonie, il peut théoriquement infecter une très large majorité de la population.

    3) Les nids des insectes eusociaux représentent un environnement confiné avec une température et une humidité favorisant le développement de pathogènes (Cremer et al., 2017, 2007; Schmid-Hempel, 1995).

    Virus, bactéries, champignons, helminthes, plathelminthes exercent donc une pression sur les colonies d’insectes eusociaux.

    Mais alors, face à ces menaces sanitaires, les insectes eusociaux ont-ils des défenses pour contrer les parasites et les pathogènes ?

    Défenses mises en place chez les insectes eusociaux

    Tout comme les espèces non sociales, les insectes eusociaux sont dotés de protections individuelles leur permettant de faire face aux pathogènes. Ces défenses sont d’ordre morphologiques, physiologiques et comportementales. Leur cuticule composée de mélanine représente une barrière physique efficace, sur laquelle sont déposées des molécules antimicrobiennes via des glandes exocrines. Ces substances sont notamment étalées durant le toilettage, comportement central dans les stratégies sanitaires. Les individus sont également protégés par un système immunitaire qui permet dans une moindre mesure de mettre en place une mémoire immunitaire comparable en certains points à ce que l’on peut retrouver chez les vertébrés (Masri & Cremer, 2014).

    En plus des défenses individuelles propres à chaque individu, les insectes eusociaux ont développé une immunité sociale. Cette dernière se définit comme toutes les défenses prophylactiques et hygiéniques basées sur la coopération entre les individus permettant de limiter l’exposition et la prolifération de pathogènes (Cremer et al., 2007).

    Depuis plusieurs décennies, de nombreuses études montrent la place importante de l’immunité sociale au sein des colonies d’insectes eusociaux telles que chez les fourmis (figure 1).

    Figure 1: Schéma résumant les défenses comportementales à l’échelle collective chez les fourmis (en violet). En bleu : Immunité organisationnelle qui représente une ségrégation spatiale et sociale entre les ouvrières proches du couvain et de la reine et les ouvrières s’occupant de tâches externes, à risque. En rouge : Le comportement d’évitement de nourritures contaminées qui est le principal sujet d’étude (Source : Hugo Pereira)

    Par exemple, les ouvrières se toilettent entre elles (allotoilettage) dans le but d’enlever mécaniquement les agents pathogènes sur leur cuticule mais également afin de partager des composés antimicrobiens. Ces composés qui sont produits par la glande métapleurale et la glande à poison sont également tapissés sur les parois du nid afin de limiter la croissance de bactéries ou champignons pathogènes dans le nid.

    Par ailleurs, les colonies transportent leurs déchets ainsi que les cadavres de leurs congénères à l’extérieur. Cette gestion a été montrée comme efficace pour limiter le développement de pathogènes au sein du nid. Les ouvrières moribondes infectées étant sur le point de mourir quittent la colonie et meurent loin de leurs congénères. Cette action limite également le développement de pathogènes au sein de la colonie.

    Dans la structure coloniale, on retrouve une immunité organisationnelle, c’est-à-dire une ségrégation à la fois spatiale et sociale entre des individus considérés à risque (couvain et reine) et les individus impliqués dans des tâches hygiéniques. Cette structure du réseau permet donc de limiter la transmission de pathogènes entre individus effectuant des tâches différentes surtout entre celles impliquées dans des tâches à l’extérieur et celles à l’intérieur du nid s’occupant du couvain (Stroeymeyt et al., 2014).

    Bien que de nombreuses stratégies sanitaires ont été révélées au sein du nid, on ne connaît que très peu de stratégies à l’extérieur du nid permettant de limiter l’apport de nouvelles charges pathogènes à l’intérieur du nid. Cette étape est pourtant cruciale car elle permettrait d’éviter les coûts énergétiques et temporels nécessaires afin de se débarrasser du pathogène.

    Dans plusieurs articles scientifiques parus en 2020 et 2021, des collègues et moi-même avons investigué les possibles stratégies sanitaires mises en place par l’espèce de fourmi Myrmica rubra lorsqu’elle est exposée à un champignon entomopathogène généraliste Metarhizium brunneum dans un contexte de fourragement (figure 3). Ici je vous présente une synthèse d’une partie des résultats de ma thèse réalisée à l’Unité d’Ecologie Sociale (Université Libre de Bruxelles).

    Expériences réalisées

    Nous avons utilisé l’espèce de fourmi Myrmica rubra (figure 2), très commune dans une large partie de l’Europe, en Russie, et en Asie centrale et septentrionale (Groden et al., 2005). Elle a un régime alimentaire omnivore, s’alimentant de nectar, de miellat, de cadavres d’insectes et chassant également de nombreux invertébrés de petites tailles. Son mode de vie et son régime alimentaire charognard en fait une espèce exposée à de nombreux pathogènes pouvant être retrouvés sur les cadavres récoltés cette espèce. Comme menace pathogène, nous avons opté pour le champignon entomopathogène Metarhizium brunneum.

    Etant généraliste, il peut infecter plus de deux cents espèces d’insectes différentes dont M. rubra, et se retrouve communément dans les alentours des colonies et même à l’intérieur des nids de fourmis (Hughes et al., 2004; Keller et al., 2003 ; Angelone & Bidochka, 2018). Comme proie nous avons utilisé la mouche du vinaigre Drosophila melanogaster qui peut être également parasitée par le champignon (figure 2).

    Figure 2 : (a) Ouvrière de Myrmica rubra (Source : USE), (b) Drosophila melanogaster (crédits : Sanjay Acharya, CC BY-SA 4.0 via Wikimedia Commons).(c) Cadavre de fourmi M. rubra (Source : Hugo Pereira) (d) Cadavre de mouche Drosophila melanogaster entièrement recouverts par Metarhizium brunneum (Source : Hugo Pereira)

    Son cycle de développement peut être divisé en 3 phases :

    • Adhésion
    • Prolifération
    • Reproduction

    Lorsque les conidies (i.e. spores asexuées) rentrent en contact avec un hôte, elles s’attachent sur la cuticule et la percent au bout de quelques heures afin d’atteindre l’hémolymphe. Une fois dans l’hémolymphe, le champignon prolifère sous forme de petites cellules (blastospores) qui se transforment ensuite en hyphes. Ces hyphes se développent en utilisant des nutriments se trouvant dans l’hémolymphe jusqu’à la mort de l’hôte.

    Une fois l’hôte mort, le champignon continue à croître à l’intérieur puis passe par sa dernière phase : la reproduction. Lorsque les conditions externes sont favorables, le champignon perce la cuticule et s’extrude. Il colonise la partie externe du cadavre d’une mousse blanche puis développe de nouvelles conidies qui permettront d’infecter de nouveaux hôtes. Une fois arrivées à maturation, ces nouvelles conidies sont de couleurs vertes, ce qui donne une teinte verdâtre au cadavre mycosé mais également donne le nom de cette maladie : la muscardine verte (Aw & Hue, 2017).

    Figure 3 : Cycle de développement du champignon Metarhizium brunneum (Source : Hugo Pereira)
    Les fourrageuses sont-elles capables individuellement de discriminer des proies infectées ?

    Dans un premier temps nous avons étudié la capacité de discrimination des fourrageuses M. rubra face à deux proies dont l’une était infectée par le champignon entomopathogène. L’originalité de notre approche a été d’étudier les différents stades de développement du champignon et non de se focaliser uniquement sur la première étape qui est l’adhésion des conidies. De cette façon, nous avons pu observer les réactions comportementales des fourrageuses face à différents états sanitaires de proies pouvant être potentiellement rencontrées dans l’environnement. Comme nourriture appétente, nous avons utilisé des cadavres de mouches Drosophila melanogaster.

    Plusieurs conditions ont été mises en place :

    – 2 cadavres de mouche non infectés (Ctrl – ctrl)

    – 1 cadavre non infecté et 1 couvert d’une faible concentration en conidies (Ctrl – LC)

    – 1 cadavre non infecté avec 1 couvert d’une forte concentration en conidie (Ctrl-HC)

    – 1 cadavre non infecté avec 1 tué par le champignon (Ctrl-Fkill)

    – 1 cadavre non infecté avec 1 tué par le champignon et sporulant (Ctrl-Spo)

    Figure 4 : Pourcentage de fourmis ayant récolté une proie en fonction de la condition expérimentale – Bars noires : fourrageuses récoltant la proie non infectée – bars grises : fourrageuses récoltant la proie infectée – Bars gris clair : Fourrageuses n’ayant pas choisi de proie dans les 5 minutes allouées. N = nombre de fourrageuses par condition. Ctrl : contrôle , LC : faible quantité de conidies ; HC : forte quantité de conidies ; Fkill : tuée par le champignon ; Spo : sporulante (Source : Hugo Pereira)

    Nos résultats montrent que les fourrageuses sont individuellement capables de discriminer des proies non infectées de celles infectées, mais cela dépend du stade de développement du champignon. Les comportements d’évitement les plus prononcés sont retrouvés lorsque les proies sont sporulantes, avec quasi aucune fourrageuse n’ayant prélevé la proie infectée (1 sur 58) (Figure 4). Cet évitement est moins marqué lorsque la proie est récemment tuée par le champignon mais pas encore sporulante (environ 22% de prise). En revanche, les cadavres de proies simplement couvertes de conidies n’étaient pas discriminés des cadavres non infectés.

    Le stade de développement du champignon semble donc être un élément important dans la détection et l’évitement du parasite. Plus le stade de développement du pathogène est avancé et plus on observe un évitement.

    Nous avons donc mis en lumière un premier filtre sanitaire dès la récolte par les fourrageuses individuellement. Mais qu’en est-il du comportement de fourragement à l’échelle collective ?

    Existe-il d’autres filtres avant la consommation ?

    La décision de récolte par une fourrageuse est la première étape dans le processus de consommation de nourriture pour la colonie. Nous nous sommes demandé s’il existait d’autres filtres sanitaires en aval. Pour cela nous avons testé les différents stades de développement pour lesquels les fourrageuses étaient motivées à récolter les proies.

    – Cadavres de mouches non infectés (ctrl)

    – Cadavres de mouches couverts de conidies (LC)

    – Mouches tuées par le champignon (mais pas encore sporulantes : Fkill)

    Figure 5 : Proportion de proies qui n’a pas encore été ramenée à l’intérieur du nid par les fourrageuses en fonction du temps. Les deux lignes verticales en pointillé montrent le milieu (1h30) et la fin de l’expérience (3h). Les courbes ont été réalisées en compilant toutes les expériences pour les 3 conditions. Courbe bleue : cadavres non-infectés (ctrl, n=90), verte : cadavres couverts de conidies (LC, n=90), rouge : proies tuées par le champignon (Fkill, n=90). Les bandes colorées représentent l’intervalle de confiance 95% (Source : Hugo Pereira)

    À l’échelle collective, la récolte de proie confirme nos résultats à l’échelle individuelle. Tandis que les proies non contaminées sont ramenées rapidement et en totalité par les fourrageuses, celles tuées par le champignon (Fkill) le sont peu avec seulement 40% de proies récoltées. Les cadavres de mouches couvertes de spores (LC) sont quant à elles ramenées au sein de la colonie même si la récolte est moins rapide que pour les proies non infectées (figure 5).

    À l’intérieur du nid, nous avons observé un comportement appelé « extensive grooming » (ou acidopore grooming) pour la première fois chez le genre Myrmica (vidéo ci-dessous).

    Durant ce toilettage, l’individu courbe son abdomen afin d’effectuer un contact bucco-anal, et ingère une petite quantité de liquide sortant de son aiguillon puis exécute un toilettage. Même si son rôle n’est pas parfaitement élucidé, il semble qu’il soit effectué dans le but d’ingérer des composés antimicrobiens permettant de nettoyer la zone buccale et le corps avant la consommation de nourriture. Ce comportement a déjà été relevé chez les genres Lasius et Formica (Tragust et al., 2020), Acromyrmex (Rodrigues et al., 2008), mais n’avait pas encore été décrit chez le genre Myrmica. Ce toilettage particulier, a été observé plus fréquemment au moment où la colonie est approvisionnée en nourriture par les fourrageuses et cet indépendamment de la qualité sanitaire.

    De manière intéressante les proies ramenées ne sont pas toutes consommées, et notamment celles tuées par le champignon. Avec des analyses spatiales, nous avons mis en évidence un rejet de la majorité des proies tuées par le champignon par les individus internes. Les proies saines et couvertes de spores sont quant à elles consommées par les ouvrières.

    Ce processus représente le deuxième filtre sanitaire à l’intérieur du nid avant de consommer la nourriture.

    L’état sanitaire de l’environnement influence-t-il la prise de nourriture ?

    Outre la nourriture elle-même, l’environnement peut également être source de contamination. Rechercher de la nourriture dans des zones chargées en pathogène peut s’avérer être couteux pour des colonies de fourmis. Nous nous sommes donc demandé si les fourrageuses étaient capables de discriminer des zones infectées de zones saines dans lesquelles se trouve la même récompense à savoir de la nourriture appétente (cadavres de mouches non infectés).

    Nous avons donné la possibilité aux fourrageuses d’explorer et d’exploiter deux zones de fourragement contenant des cadavres de mouches non infectées, mais l’une des zones remplie d’items sporulants. Dans deux expériences complémentaires, l’une à l’échelle individuelle et l’autre à l’échelle collective, nous avons observé la propension à choisir l’une de ces deux sources, à y revenir et à récolter les proies.

    À notre grande surprise, à l’échelle individuelle, les fourrageuses n’ont pas montré de préférence pour l’une des deux aires de fourragement, ni dans la récolte, ni dans leur choix de revenir sur la source (Figure 7). De plus, la présence d’items infectés dans l’environnement n’a pas influencé la fidélité des ouvrières à revenir vers la source préalablement visitée. En d’autres termes, les fourrageuses sont devenues fidèles à une source de nourriture au fil de leurs passages et ont exploité la source alimentaire indépendamment de la présence d’items sporulants dans l’environnement.

    Figure 7 : Distribution des indices de préférences individuelles pour l’une des deux sources de nourriture (-1 : infecté et 1 : non infecté)(n = 45). La ligne en pointillé orange indique la moyenne de la distribution qui n’est pas significativement différente de 0, attendue si l’état sanitaire de l’environnement n’influence pas la préférence des fourrageuses. Test de student (NS : non significatif) (Source : Hugo Pereira)

    À l’échelle collective également, les colonies ne discriminent pas les sources selon l’état sanitaire de l’environnement. Les colonies ont donc exploité de manière équivalente et simultanée les deux sources, qu’importe si sur l’une d’entre elles se trouvent de nombreux items infectieux (Figure 8).

    Figure 8 : Nombre d’ouvrières arrivant sur la source contaminée (orange) et non contaminée (bleue) toutes les 5 minutes. Les valeurs sont la moyenne d’ouvrières entrant sur l’aire de fourragement toutes les 5 minutes. Les cercles et les aires de couleurs représentent la moyenne et la déviation standard (n=10), (Source : Hugo Pereira)

    Cette absence d’évitement amène-t-elle à une forte mortalité au sein de la colonie ?

    Contre toutes nos attentes, les colonies n’ont pas subi de mortalité à la suite de l’exploitation des ressources dans un environnement infecté. Pourtant, les fourmis revenant de la zone infectée étaient bien couvertes de conidies. Nous avons estimé à environ 30 000 le nombre de conidies par fourrageuse quittant la zone infectée. En infectant avec la même quantité de conidies, isolément la moitié des ouvrières succombent du champignon parasite. Cette différence de mortalité en contexte social et solitaire semble montrer les bénéfices de l’immunité sociale face à une menace pathogène.

    En conclusion

    Que peut-on donc en conclure ?

    Pour résumer, la capacité de discrimination des colonies face à des sources de nourritures infectées dépend du stade de développement du champignon. En revanche, l’environnement ne semble pas jouer de rôle dans la prise de décision de récolte. Plusieurs filtres sanitaires sont mis en place avant la consommation de la nourriture et ce directement par les fourrageuses mais également à l’entrée du nid, où certaines proies infectées sont rejetées. Cependant ce filtre n’est pas strict chez Myrmica rubra, consommant des proies couvertes de spores, mais pas celles sporulantes ou tuées par le champignon. En d’autres termes, la cause de la mort de la proie semble jouer un rôle important dans la décision de consommation des proies.

    Une fois ces informations obtenues, il serait intéressant de comprendre en détail les mécanismes de détections des ouvrières lorsqu’elles rencontrent des proies infectées et quels sont les processus mis en jeu.

    Du point de vue évolutif, les réponses observées pourraient être dues à l’écologie de l’espèce et au caractère généraliste du champignon. En comparant les réponses exprimées par différentes espèces de fourmis face à de la nourriture contaminée par un champignon généraliste, il est probable qu’elles soient en adéquation avec le régime alimentaire. Les espèces charognardes, omnivores et carnivores semblent exprimer un évitement plus permissif face à de la nourriture contaminée par Metarhizium que des espèces granivores ou coupes-feuilles (également appelées champignonnistes) (Tranter et al., 2015). Une hypothèse avancée par Tranter et ses collaborateurs, est que cette différence serait due au fait que les espèces charognardes et omnivores consomment très rapidement leur nourriture à l’intérieur de la colonie tandis que les coupes-feuilles ou granivores constituent des stocks de nourriture durant plusieurs semaines. Une contamination de ce stock de nourriture pourrait théoriquement induire une menace pour la colonie. Ainsi, ces espèces constituant des stocks auraient évoluées vers des évitements plus stricts face à des sources contaminées par rapport à des espèces carnivores.

    De plus, les espèces telles que M. rubra, évitant peu les proies contaminées (comme celles couvertes de spores) pourraient avoir d’autres mécanismes de défenses qui compensent une plus forte exposition aux pathogènes. On peut imaginer de meilleures défenses individuelles (cuticule, chimique, immunitaire) ou bien d’autres stratégies sanitaires qui n’ont pas été révélées ici.

    L’extensive grooming décrit ici pour la première fois chez M. rubra pourrait également expliquer pourquoi les colonies récoltent et consomment des proies appétentes dont la cuticule est couverte de spores (vidéo ci-dessous). Chez d’autres genres de fourmis comme Lasius, Formica et Componotus, ce comportement (appelé acidopore grooming car elles possèdent un acidopore que Myrmica ne possède pas) a été montré comme permettant de se nettoyer et également d’ingérer des sécrétions acides qui agissent comme filtre antimicrobien durant la consommation de nourriture (Tragust et al., 2020). Ce comportement semble donc jouer un rôle prophylactique du type « se laver les mains avant manger » indépendamment de la qualité sanitaire. Une hypothèse serait que cet extensive grooming chez Myrmica participerait à inhiber le pouvoir pathogène des conidies. Hypothèse qu’il conviendra de vérifier par la suite.

    Vidéo de comportements « extensive grooming » réalisés par des fourmis Myrmica

     

    Du point de vue du pathogène, étant un champignon généraliste pouvant infecter de nombreuses autres espèces, la faible probabilité de reproduire un cycle à l’intérieur du nid ne semble pas être une forte contrainte évolutive. En effet, le champignon est susceptible de rencontrer dans l’environnement de nombreuses autres espèces d’insectes qui sont des hôtes potentiels. Ainsi le succès d’infection et de reproduction de champignons généralistes chez les insectes eusociaux n’est pas une nécessité comme certains champignons spécialistes tel que Ophiocordyceps qui ont développé des mécanismes de manipulation comportementale afin de compléter leur cycle (Hughes et al., 2016).

    Les champignons généralistes semblent plus représenter une nuisance quotidienne pour les colonies de fourmis matures qu’une véritable menace sanitaire. Il est néanmoins important de préciser que les champignons généralistes restent une menace sanitaire pour des fondations ou de très petites colonies pour lesquelles composées de peu d’individus, l’action de l’immunité sociale serait limitée (Schmid-Hempel, 1998 ; Jaccoud et al., 1999 ; Loreto & Hughes, 2016).

    En conclusion, les colonies de fourmis possèdent de nombreuses stratégies sanitaires permettant de limiter la prolifération de pathogènes, mais sont également capables de limiter les apports de nouvelles charges pathogènes. Comprendre les facteurs régissant l’immunité sociale nous donnerait un indice sur comment les insectes eusociaux ont pu se développer autant à travers le monde et faire face à une grande diversité de pathogènes.

     

    Auteur
    Hugo Pereira

    Hugo a toujours désiré étudier le comportement des animaux. Après avoir effectué un premier Master portant sur l’éthologie (Comportement Animal et Humain) à l’Université Rennes 1 puis un deuxième sur les neurosciences (Neurosciences, Comportement, Cognition) à l’Université Paul Sabatier, Hugo a obtenu en mars 2021 son doctorat en biologie.

    Sa thèse a été réalisée au Service d’écologie sociale (USE, Université Libre de Bruxelles) sous la direction du professeur Claire Detrain et a porté sur les stratégies sanitaires chez la fourmi Myrmica rubra. Ses expériences professionnelles ont conforté son envie de continuer à étudier le comportement des insectes. Il vient d’être embauché en tant qu’entomologiste dans une entreprise privée.

     

    Bibliographie
    • Angelone, S., & Bidochka, M. J. (2018) : Diversity and abundance of entomopathogenic fungi at ant colonies. Journal of invertebrate pathology, 156, 73-76 (lien)
    • Cremer, S., Armitage, S. A., & Schmid-Hempel, P. (2007) : Social immunity. Current biology, 17(16), R693-R702 (lien)
    • Cremer, S., Pull, C. D., & Fuerst, M. A. (2018) : Social immunity: emergence and evolution of colony-level disease protection. Annual Review of Entomology, 63, 105-123 (lien)
    • Hughes, D. P., Araújo, J. P. M., Loreto, R. G., Quevillon, L., De Bekker, C., & Evans, H. C. (2016) : From so simple a beginning: the evolution of behavioral manipulation by fungi. Advances in genetics, 94, 437-469 (lien)
    • Groden, E., Drummond, F. A., Garnas, J., & Franceour, A. (2005) : Distribution of an invasive ant, Myrmica rubra (Hymenoptera: Formicidae), in Maine. Journal of economic entomology, 98(6), 1774-1784 (lien)
    • Hughes, W. O., Thomsen, L., Eilenberg, J., & Boomsma, J. J. (2004) : Diversity of entomopathogenic fungi near leaf-cutting ant nests in a neotropical forest, with particular reference to Metarhizium anisopliae var. anisopliae. Journal of Invertebrate Pathology, 85(1), 46-53 (lien)
    • Jaccoud, D. B., Hughes, W. O. H., & Jackson, C. W. (1999) : The epizootiology of a Metarhizium infection in mini‐nests of the leaf‐cutting ant Atta sexdens rubropilosa. Entomologia Experimentalis et Applicata, 93(1), 51-61 (lien)
    • Keller, S., Kessler, P., & Schweizer, C. (2003) : Distribution of insect pathogenic soil fungi in Switzerland with special reference to Beauveria brongniartii and Metharhizium anisopliae. BioControl, 48(3), 307-319 (lien)
    • Loreto, R. G., & Hughes, D. P. (2016) : Disease in the society: infectious cadavers result in collapse of ant sub-colonies. PloS one, 11(8), e0160820 (lien)
    • Masri, L., & Cremer, S. (2014) : Individual and social immunisation in insects. Trends in immunology, 35(10), 471-482 (lien)
    • Rodrigues, A., Carletti, C. D., Bueno, O. C., & Pagnocca, F. C. (2008) : Leaf-cutting ant faecal fluid and mandibular gland secretion: effects on microfungi spore germination. Brazilian Journal of Microbiology, 39, 64-67 (lien)
    • Schmid-Hempel, P. (1995) : Parasites and social insects. Apidologie, 26(3), 255-271 (lien)
    • Stroeymeyt, N., Casillas-Pérez, B., & Cremer, S. (2014) : Organisational immunity in social insects. Current Opinion in Insect Science, 5, 1-15 (lien)
    • Tragust, S., Herrmann, C., Häfner, J., Braasch, R., Tilgen, C., Hoock, M., … & Feldhaar, H. (2020) : Formicine ants swallow their highly acidic poison for gut microbial selection and control. Elife, 9, e60287 (lien)
    • Tranter, C., LeFevre, L., Evison, S. E., & Hughes, W. O. (2015) : Threat detection: contextual recognition and response to parasites by ants. Behavioral Ecology, 26(2), 396-405 (lien)
  • Colonisation récente du pommier dans les vergers en Europe, au Maghreb et en Amérique du Nord par le Puceron cendré

    Colonisation récente du pommier dans les vergers en Europe, au Maghreb et en Amérique du Nord par le Puceron cendré

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    Par Amandine Cornille et Sergio Olvera-Vazquez
    Reconstruire l’histoire de colonisation de ravageurs majeurs des cultures, les pucerons, à l’aide des marqueurs génétiques

    Ces dernières années ont vu un accroissement de la propagation d’insectes ravageurs. L’augmentation des échanges globaux et le changement climatique, ainsi que la baisse de la résilience des systèmes de production due à des décennies d’intensification agricole, en sont les principales causes (données FAO). Ces insectes affectent les cultures, causant des pertes considérables pour les agriculteurs et menaçant la sécurité alimentaire de millions de personnes.

    La compréhension de l’histoire de colonisation de ces ravageurs est essentielle pour mettre en place des programmes de lutte raisonnés.

    La reconstruction de l’origine et des routes de colonisation suivies par les ravageurs peut passer par l’étude de la structuration génétique des populations et de l’estimation de l’étendue des échanges de gènes entre celles-ci. Par ailleurs, beaucoup d’insectes ravageurs hébergent des communautés bactériennes endosymbiotiques (exemple des Wolbachia) qui jouent souvent un rôle crucial dans leur capacité à coloniser de nouveaux hôtes et environnements. L’étude de ces communautés peut nous permettre de comprendre leur rôle dans la colonisation des ravageurs et leur succès à travers le monde. Cette communauté peut aussi être caractérisée à l’aide d’outils génétiques.

    Ravageurs majeures des cultures [1], les pucerons hébergent des bactéries symbiotiques dominées par le symbiote obligatoire Buchnera aphidicola. Cet dernier synthétise des nutriments absents du régime alimentaire du puceron mais essentiels pour sa survie [2,3], lequel reçoit en retour une protection au sein de structures (bactériocytes) présentes dans son hémolymphe. Buchnera aphidicola peut aussi se révéler être un tampon contre le stress thermique lors de la colonisation rapide de nouvelles régions géographiques par le puceron, qui suit la dispersion associée à la domestication de son hôte [4,5].

    Les histoires de colonisation par plusieurs pucerons sont déjà documentées sur la base de marqueurs génétiques : Puceron noir de la luzerne, Aphis craccivora Kock, Puceron du tabac Myzus persicae nicotianae Blackman, Puceron russe du blé Diuraphis noxi Kurdjumov, Macrosiphum miscanti Takahashi, Puceron vert du prunier  Brachycaudus helichrysi (Kaltenbach) [6–11]. Ces études ont démontré que ces espèces peuvent se propager rapidement à travers le monde, probablement via les plantes transportées par l’homme et/ou le vent. Les colonisations se déroulent à partir plusieurs populations présentant une forte diversité génétique, et échangeant beaucoup de gènes, et/ou, à partir de quelques « super-clones » (génotypes prédominants répandus dans l’espace et dans le temps) très différenciés génétiquement les uns des autres avec des capacités de dispersion élevées.

    Un ravageur majeur mais une histoire de colonisation inconnue

    Les travaux de l’équipe ont permis de reconstruire l’histoire de la domestication du pommier cultivé (Malus domestica). La domestication de cette culture a commencé en Asie Centrale à partir du pommier sauvage d’Asie Centrale (M. sieversii). Plus tardivement, le pommier sauvage européen (M. sylvestris) a été un contributeur secondaire, mais important quantitativement, au génome du pommier domestique actuel (figure 1), ainsi que, plus minoritairement, le pommier sauvage caucasien M. orientalis.

    Figure 1 : Histoire évolutive du pommier cultivé (Malus domestica). Des marqueurs microsatellites et des séquences nucléaires et chloroplastiques ont révélé une origine dans les montagnes du Tian Shan en Asie Centrale, à partir du pommier sauvage asiatique (M. sieversii) – (1) Des hybridations fréquentes eurent lieu ensuite le long de la Route de la Soie, par différentes espèces de pommiers sauvages : M. orientalis, le pommier sauvage caucasien, et surtout M. sylvestris, le pommier sauvage européen, qui a grandement contribué au génome du pommier cultivé actuel – (2) La largeur des flèches est proportionnelle à la contribution génétique des pommiers sauvages au génome du pommier cultivé actuel en Europe (Source : Olvera-Vasquez et al., 2021)

    Dysaphis plantaginea se développe tôt au printemps. Elle est responsable de dégâts à la fois directs (impacts de la salive toxique et irritante sur les feuilles et les fruits) et indirects (l’absorption de la sève affaiblit l’arbre et impacte sa survie) (figure 2). Cette espèce est l’un des pucerons les plus nuisibles dans les vergers de pommiers des régions tempérées d’Afrique du Nord, d’Amérique et d’Europe, entraînant chaque année des pertes économiques importantes.

    Malgré les sérieux dégâts que ce puceron cause dans les récoltes, l’histoire de sa colonisation en Europe, en Amérique du Nord et au Maghreb, reste peu connue.

    Est-ce que ce puceron a suivi la colonisation de son hôte depuis l’Asie Centrale, ou a-t-il colonisé le pommier cultivé lorsque ce dernier atteint l’Europe il y a 1 500 ans ?

    Est-ce que la colonisation s’est déroulée à partir de plusieurs populations ou de quelques super-clones ?

    Telles sont les questions auxquelles le laboratoire Génétique Quantitative et Évolution-Le Moulon, les collaborateurs du projet, et le grand public, ont tenté de répondre.

    Figure 2 : Le puceron cendré du pommier, Dysaphis plantaginea, un ravageur majeur de la culture de la pomme, et son impact sur les feuilles des pommiers (Source : S.G. Olvera-Vazquez)
    Un projet de recherche coopératif

    Le laboratoire, en collaboration avec les deux autres laboratoires d’écologie de l’Université Paris Saclay (EGCE et ESE), d’autres laboratoires nationaux et internationaux, le groupe de recherche en agriculture biologique (GRAB), et le grand public, a reconstruit l’histoire de la colonisation du Puceron cendré du pommier à l’aide de marqueurs génétiques.

    Entre 2017 et 2018, des populations de pucerons ont été récoltées par les divers acteurs dans les vergers de pommier cultivé. Une fois les échantillons obtenus, leur ADN a été extrait au laboratoire de biologie moléculaire du GQE-Le Moulon (lien). En parallèle, entre 2017 et 2019, ce laboratoire a développé 29 nouveaux marqueurs génétiques (microsatellites) pour le Puceron cendré, car peu de marqueurs étaient disponibles dans la littérature pour cette espèce [12].

    En 2018, ces marqueurs ont été génotypés sur la collection de 720 pucerons récoltés à travers l’Europe, l’Amérique du Nord et le Maghreb. En parallèle, la communauté bactérienne endosymbiotique du puceron a été caractérisée grâce au séquençage ciblé du gène codant l’ARNr 16S de la collection de pucerons récoltés entre 2017 et 2018. Cette technique permet de mettre en évidence la représentation et l’abondance des différentes espèces de bactéries d’un communauté microbienne donnée.

    Figure 3 : Histoire de colonisation du Puceron cendré (Dysaphis plantaginea) sur son hôte, le pommier cultivé (Malus domestica) en Europe, au Maghreb, et en Amérique de Nord. A) Une structure génétique faible et de forts échanges de gènes (représentées par des traits noirs) sont observés entre les cinq populations (Europe Centrale (jaune), Amérique du Nord (orange), Europe de l’Est (vert), Espagne (rose), et Maroc (bleu)) et un gradient de diversité génétique plus important au nord-est et décroissant vers le sud-ouest. Enfin, aucune diversité bactérienne n’a été trouvée, seulement l’endosymbionte obligatoire Buchnera aphidicola. B) Une colonisation rapide de l’Europe, à partir de l’Est, puis au Maghreb et en Amérique de Nord, retracée grâce aux marqueurs microsatellites (Source : Olvera-Vasquez et al., 2021)

    Reconstruire l’histoire de colonisation du puceron cendré et le rôle de ses bactéries endosymbiotiques a ainsi fait appel à un réseau de partenaires ayant de multiples compétences (génomique, évolution, biologie des interactions plante-insectes suceurs-piqueurs-bactéries, écologie microbienne). Ce projet a aussi fait appel à la science participative via des appels à échantillonnage et l’envoi de kits d’échantillonnage de pucerons – merci à toutes et à tous !

    Une colonisation récente en Europe, au Maghreb et en Amérique du Nord

    Les marqueurs génétiques ont permis de détecter cinq populations distribuées aux États-Unis, au Maroc, en Europe de l’Ouest et de l’Est, et en Espagne (figure 3A). Les populations présentent une faible différenciation génétique et une grande diversité génétique, à l’exception des populations marocaine et nord-américaine qui sont probablement le résultat d’événements de colonisation récents (figure 3B).

    De forts échanges de gènes entre les cinq populations de pucerons pendant la colonisation ont aussi été démontrés. Il a aussi été constaté que D. plantaginea héberge rarement d’autres bactéries endosymbiotiques que son symbiote nutritionnel obligatoire B. aphidicola. Cela suggère que les endosymbiotes secondaires n’ont pas joué un rôle important dans la propagation rapide du puceron du pommier. Ces résultats ont une importance fondamentale pour comprendre les processus de colonisation des ravageurs et leurs implications pour les programmes de lutte durables. Des expériences en Espagne, Belgique et France visent à essayer de comprendre si ces cinq populations se sont adaptées à leur environnement local (hôte et environnement abiotique et biotique) durant la colonisation, et à déterminer quels sont les gènes de résistance impliqués chez le puceron et chez le pommier.

    Une origine toujours inconnue

    L’origine du Puceron cendré reste cependant toujours inconnue. La difficulté à trouver Dysaphis plantaginea en Asie Centrale a limité les conclusions de cette étude.

    Deux hypothèses sont plausibles. Le puceron aurait pu suivre son hôte, le pommier cultivé, depuis l’Asie Centrale le long de la Route de la Soie (figure 4). Deuxième possibilité, le puceron serait originaire du poirier dans le Caucase. L’origine des poiriers sauvages est en effet supposée être de cette région, et plus ancienne que les pommiers. D’autre part, le Puceron mauve du poirier (Dysaphis pyri), comme le suggère son nom, est retrouvé sur le poirier et est une espèce sœur de D. plantaginea. Il est donc possible que Dysaphis plantaginea soit apparu par saut d’hôte à partir des poiriers dans le Caucase (figure 4). Cependant, ces hypothèses restent à valider en intensifiant les échantillonnages de D. pyri et D. plantaginea à travers l’Eurasie.

    Figure 4 : Une origine de puceron cendré Dysaphis plantaginea toujours inconnue : 1) Une origine en Asie Centrale avec une migration vers l’Europe en suivant les pérégrinations de son hôte, le pommier cultivé (figure 1) ? 2) Un saut d’hôte à partir des poiriers dans le Caucase ? (Source : Olvera-Vasquez et al., 2021)
    Les auteurs
    Amandine Cornille

    Chargée de recherche au CNRS, Amandine Cornille dirige une équipe ATIP Avenir CNRS-Inserm sur la génomique évolutive des interactions hôte-ravageurs, son modèle est le binôme pommier-puceron. Son équipe combine plusieurs approches (expérimentation en laboratoire, sur le terrain, génomiques et génétiques des populations) afin de comprendre l’impact du changement climatique et de l’émergence de nouveaux ravageurs sur les arbres fruitiers : elle vise à une conservation raisonnée des espèces sauvages apparentées aux fruitiers domestiqués.

     

     

     

    Sergio Gabriel Olvera Vazquez

    Doctorant à l’Université Paris-Saclay (Ecole Doctorale « Science du végétal« ). Son projet de thèse porte sur les bases écologiques et génomiques de l’adaptation locale chez un ravageur majeur du pommier, le puceron cendré du pommier, au département Génétique Quantitative et Evolution – Le Moulon, sous la directiond’Amandine Cornille. 
    Bibliographie
    • Olvera-Vazquez S.G. et al. (2021) : Large-scale geographic survey provides insights into the colonization history of a major aphid pest on its cultivated apple host in Europe, North America and North Africa. Peer Community in Evolutionary Biology (lien)

    A savoir : le nouveau journal Peer Community in Evolutionary Biology (PCI Evol. Biol.) est un nouveau style de journal reposant sur un système de recommandations d’articles scientifiques par les pères indépendants favorisant la diffusion de la connaissance scientifique libre. Pour en savoir davantage : https://www.youtube.com/watch?v=4PZhpnc8wwo