Pièces buccales des insectes : synthèse générale

Pièces buccales des insectes : synthèse générale

Par Benoît GILLES
Généralités

Les pièces buccales des insectes proviennent d’appendices céphaliques (situés sur la tête) primitifs pré- et post-oraux modifiés. Bien que les structures de bases demeurent semblables entre les diverses espèces et familles, les appendices prennent des formes variées, adaptées aux différents modes d’ingestion de la nourriture.  Chez les insectes holométaboles (métamorphose complète) comme les papillons (Lépidoptères) et les mouches (Diptères), les larves et les adultes ne possèdent pas les mêmes types de pièces buccales en raison de modes d’alimentation différents. A l’inverse, les insectes hétérométaboles (métamorphose incomplète) comme les punaises (Hétéroptères) et les sauterelles (Orthoptères) conservent le même type de pièces buccales tout au long de leur vie.

Structuration des pièces buccales

L’orientation de la tête par rapport à l’axe du corps, variable (Fig 2), peut être 1) hypognathe (orthognathe) si les pièces buccales sont placées perpendiculairement à l’axe du corps ; 2) prognathe si elles pointent vers l’avant et sont parallèles à l’axe du corps ; 3) opisthorhynque (opisthognathe) si elles sont modifiées en proboscis (rostre piqueur) placé entre les pattes antérieures ; 4) entognathe si elles sont invaginées dans la tête et placées dans une cavité (illustration 1 ci-dessous).

Illustration 1 : position des pièces buccales par rapport à l’axe du corps (Source : Insects – Structure and Function – Chapman, 2013) (Modifié par B. Gilles)

 

La structure hypognathe, probablement primitive, est associée principalement aux espèces phytophages vivant dans des environnements ouverts comme les Orthoptères, à certains Coléoptères (Chrysomelidae, Lamiinae), à des espèces prédatrices comme les Mantodea (mantes), à de nombreuses familles d’Hyménoptères (Apidae par exemple) et aux Diptères (mouches).

La forme prognathe correspond quant à elle essentiellement à des espèces prédatrices comme certains Coléoptères utilisant leurs mandibules pour broyer leurs proies (Carabidae par exemple).

Chez les Odonates (libellules et demoiselles) et les Lépidoptères, la structure des pièces buccales change entre le stade larvaire et le stade adulte. Les pièces buccales sont orientées vers l’avant (prognathe) au stade larvaire et perpendiculairement au stade adulte (prognathe).

Les archéognathes, autrefois appelés Thysanoures, sont des insectes qualifiés de primitifs (seulement 350 espèces) pour l’une des raisons que leurs mandibules sont fixées à la capsule céphalique que par un point d’attache (mandibule monocondylique).

Les pièces buccales de type opisthorhynque se rencontrent essentiellement chez les Hémiptères (punaises, pucerons, cigales, etc.) et celles de type entognathe chez les hexapodes non-insectes comme les collemboles, les diploures et les protoures.

Structure des pièces buccales Orientation des pièces buccales par rapport au corps Types de pièces buccales Ordres d’insectes (non exhaustive)
Stade adulte (imago) Stade larvaire ou juvénile
Hypognathe ou Orthognathe Verticale

Broyeur

Lécheur

Piqueur-suceur

Broyeur-lécheur

Orthoptères

Coléoptères

Diptères brachycères

Hyménoptères

Odonata

Isoptera

Orthoptères

Lépidoptères

Coléoptères

Prognathe Horizontale

Broyeur

Suceur

Coléoptères

Lépidoptères

Diptères nématocères

Hyménoptères

Isoptera

Odonata

Diptères brachycères

Coléoptères

Hyménoptères

Entognathe Internalisée  

Collemboles

Protoures

Diploures

Collemboles

Protoures

Diploures

Opisthorhynque

Opisthognathe

Vers l’arrière Piqueur Hémiptères (punaises, cigales, pucerons, réduves…) Hémiptères (punaises, cigales, pucerons, réduves…)
Archéognathe Mandibules avec un seul point d’attache à la tête Broyeur Thysanoures Thysanoures
Variations de forme

Il existe une infinité de forme des pièces buccales.

Chez certaines espèces prédatrices, les mandibules se composent d’une partie « broyeuse », souvent constituée d’une partie distale « incisive » et d’une partie proximale de type « molaire » dont le développement est fonction du régime alimentaire. Cette configuration permet aux insectes comme les cicindèles (Carabidae) de couper leur proie ou la végétation (criquets – Orthoptera) avec la partie distale et de broyer et malaxer la nourriture avec la partie proximale. Au contraire, chez d’autres espèces comme le mâle lucane cerf-volant (Lucanus cervus – Lucanidae) cette configuration est absente, les mandibules étant utilisées uniquement dans la sélection sexuelle, les mâles luttant entre eux pour l’accès aux femelles (photos 1 et 2 ci-dessous).

Photos 1 et 2 : Cylindera mutata (Cicindelinae – Carabidae)(à gauche) – Lucanus cervus (à droite) (Source : Udo Sschmidt)

 

Chez certaines espèces où les adultes ont perdu la faculté de s’alimenter, comme les Ephéméroptères, les pièces buccales sont devenues vestigiales, voire absentes.

La plus grande diversité et divergence de forme se rencontre chez les larves des insectes holométaboles. Les chenilles de Lépidoptères et les larves de Coléoptères utilisent par exemple des pièces buccales particulièrement développées afin de couper et broyer la nourriture, alors que chez les larves de Diptères et d’Hyménoptères, elles sont réduites et extrêmement modifiées.

Illustration 2 : Pièces buccales de la larve de mouche Chaoborus sp. adaptées à la capture de proie aquatique (Source : Kruppert et al., 2019)

Les pièces buccales des larves de moustiques sont quant à elles constituées de mandibules formant des brosses de poils et de longues maxilles afin de filtrer les particules organiques présentes dans l’eau et celles des mouches Chaoborus sp. des petites proies benthiques (lire cet article) (illustration 2 ci-contre). Les larves de mouches Cyclorrapha sont caractérisées par une réduction importante de la tête où les principales structures des pièces buccales se composent uniquement d’une paire de crochets buccaux sclérosés avec lesquels la larve râpe sa nourriture. Sur la tête de la larve sont également présents des papilles sensorielles représentant probablement des palpes transformés.

L’évolution a adapté les pièces buccales des insectes en fonction de leur régime alimentaire. Ainsi, les pièces buccales peuvent être classées en 5 types : « suceur« , broyeur« , « lécheur » et « broyeur-lécheur » et « piqueur-suceur« .

Types de pièces buccales
1) Pièces buccales de type « suceur »

En forme de siphon, les pièces buccales des papillons (Lépidoptères), adaptées à l’absorption du nectar des fleurs (nectarivorie), sont de type « suceur ». Cette configuration n’est présente qu’au stade adulte (imagos) des papillons, les chenilles (stade larvaire) possédant des pièces buccales de type broyeur (paragraphe suivant).

Les principales structures constituants les pièces buccales sont :

  • Labium : appendice réduit à une plaque triangulaire d’où partent les palpes labiaux
  • Mandibules et hypopharynx : absents
  • Palpes maxillaires et palpes labiaux : présents mais atrophiés

Les seules structures bien développées sont les derniers segments des maxilles appelés galéas. Elles forment deux demi-tubes constituant un tube appelé proboscis. Le proboscis, enroulé sur lui-même comme un ressort de montre, se déroule par une augmentation de la pression de l’hémolymphe (figure ci-dessous)

Les canaux salivaires sont absents, les glandes salivaires peuvent être également absentes comme chez les Pyralidae.

Etapes de la prise alimentaire

Illustration 3 : Mécanismes de déroulement et rétractation du proboscis des papillons. a) mécanisme hydraulique : la musculature externe (esm – en rouge) comprime l’hémolymphe dans les galéas et le muscle basal des galéas (bgm) contracte le proboscis vers le haut – b) la contraction est permise par l’action de muscles situés dans les galéas (igm) et par l’élasticité du proboscis, la musculature interne abaisse le proboscis dans sa position initiale (Source : H.W Krenn, 2010)

Les insectes aux pièces buccales de type suceur ne peuvent mâcher leur nourriture. L’aliment, uniquement liquide, est absorbé à l’aide d’une structure en forme de siphon ou de paille. Au moment de l’alimentation, le proboscis se déroule par une augmentation de la pression de l’hémolymphe générée dans les galéas pour s’insérer dans les fleurs (illustration 3 ci-contre).

Le liquide (nectar) est aspiré à l’aide de muscles situés dans le cibarium (cavité buccale) et le pharynx fonctionnant comme des pompes. L’enroulement est permis par l’élasticité de la cuticule (squelette externe des insectes) et des muscles intrinsèques.

Vidéo : papillon Heliconius hecale collectant des grains de pollen à l’intérieur d’une fleur de Psychotria (Panama – par B. Gilles)

 

2) Pièces buccales de type « broyeur »

Les espèces dont le régime alimentaire est constitué de matière organique solide (végétale ou animale) ont besoin de couper et de mastiquer leur nourriture. Les pièces buccales associées à ce régime alimentaire est donc appelé « broyeur ». Etant la moins spécialisée, cette configuration est qualifiée de primitive. Elle se rencontre sous forme larvaire et adulte (imago) chez de nombreux ordres comme celui des Coléoptères, des Orthoptères, des Odonates (libellules), ainsi que chez les larves de moustiques et autres mouches (Diptères), de papillons et d’abeilles (Hyménoptères).

Les pièces buccales de type « broyeur » sont caractérisées par la présence de l’ensemble des structures de base aux formes peu modifiées. Elles offrent à ces insectes la capacité de consommer toutes sortes de nourriture solide et liquide (voir illustration 4 ci-dessous).

Illustration 4 : Description de l’ensemble des pièces buccales de type broyeur (Source : Studyandscore.com)

 

  • Labrum: attaché au clypeus (partie délimitant la marge inférieure de la face) et formant un lobe, il recouvre les mandibules et la bouche à la manière d’une lèvre (appelé lèvre supérieure). Le labrum comporte de nombreuses sensilles gustatives sur sa face ventrale jouant un rôle dans le sens du goût. Son relèvement se fait à l’aide de deux muscles situés à sa base, d’autres situés sur les côtés interviennent dans les mouvements latéraux.
  • Mandibules: situées de chaque côté de la bouche et sous le labrum, les mandibules sont fortement chitinisées (la chitine est une protéine constituant la cuticule), épaisses et de forme triangulaire. Chez certaines espèces comme les cicindèles (Carabidae) (vidéo ci-dessous), la mandibule se décompose en deux zones : la dentition sur la partie intérieure permettant une fonction masticatoire et une partie distale longue et mince intervenant dans le percement et le maintient de l’aliment. Les mandibules sont actionnées uniquement sur un plan horizontal à l’aide de muscles adducteurs et abducteurs. Elles sont jointes à la tête par une seule articulation chez les endognathes et les archéognathes (insectes primitifs sans aile auparavant appelés Thysanoures). Chez les Thysanoures et les Ptérygotes (insectes avec ailes), les mandibules sont au contraire courtes, fortement sclérifiées et robustes en raison de la présence de zinc ou de manganèse dans leur cuticule.
  • Première paire de maxilles: les maxilles sont localisées derrière les mandibules et de chaque côté de la bouche. La première maxille est constituée de deux parties appelés cardo et stipe. Chaque stipe porte un palpe maxillaire constitué de cinq articles (lié par un segment : le palpifer) et de deux lobes : la lacina et la galea. La lacina ressemble à une pince avec deux denticules terminaux. La galea est une structure externe souple composée de longues soies chitineuses. Les palpes maxillaires interviennent principalement dans le nettoyage des antennes et de la première paire de pattes.
  • Labium : formé de la fusion de la deuxième paire de maxilles, le labium, également appelé lèvre inférieure, ferme la cavité buccale par dessous. Il est composé de deux segments rectangulaires : sub-mentum et mentum. Le pre-mentum, résultant de la fusion des deux stipes, porte un petit segment appelé palpiger d’où partent deux palpes labiaux constitués de trois articles. Le pre-mentum se termine par une paire de paraglosses et une paire de glosses toutes deux situées entre les palpes labiaux (constituant la ligula).
  • Hypopharynx : l’hypopharynx est une structure chitineuse, rainurée et en forme de tige suspendue dans la cavité préorale. A la base de l’hypopharynx s’ouvre les glandes salivaires. Chez les Dermaptères (perce-oreilles), les Ephéméroptères (Ephémères) et les Aptérygotes l’hypopharynx est composé de deux lobes appelés superlinguae.

 

3) Pièces buccales de type « lécheur »

Les pièces buccales de type « lécheur » se rencontrent essentiellement chez les mouches (Diptères). L’alimentation est principalement composée de matières organiques liquides ou pouvant être liquéfiées par la salive. Les pièces buccales sont constituées du rostrum, du labellum et de l’haustellum (illustration 5).

  • Haustellum: l’haustellum représente la partie médiane du proboscis et la partie proximale du labium. Il enveloppe l’hypopharynx (contenant le canal salivaire) et l’épipharynx formant le canal alimentaire.
  • Labellum : correspondant à la partie terminale du proboscis, il est formé de deux lobes appelés labelles. Chaque labelle est recouvert sur sa partie ventrale d’une structure dentées (dents prestomiales) et de rainures soutenues par des anneaux chitineux semi-circulaires. La structure de ces rainures rappelant celle de trachées, elles sont qualifiées de pseudo-trachées. Toutes les pseudo-trachées convergent vers l’orifice buccal.
Illustration 5 : Description des pièces buccales de type lécheur (Diptères) : (Source : à gauche et au centre : allyouneedisbiology – à droite : genent.cals.ncsu.edu)

 

 

4) Pièces buccales de type « broyeur-lécheur »

Rencontré chez les Hyménoptères comme les abeilles, Ce type de pièces buccales permet à la fois de mâcher et de lécher la nourriture. Leur structure combine mandibules et proboscis (illustration 6).

  • Mandibules: l’insecte utilise ses mandibules notamment pour collecter et malaxer des matériaux de construction pour la ruche ou le nid (bois, terre), pour mâcher du pollen et manipuler la cire pour fabriquer les rayons. Elles interviennent également dans les activités de « saisie » comme le transport de larves par exemple.
  • Proboscis : chez l’abeille, le proboscis n’est pas un organe fonctionnant de manière permanente. Il est formé temporairement par l’assemblage d’une partie des maxilles et du labium afin de constituer un tube unique pour aspirer des liquides tels que le nectar des fleurs, de l’eau ou du miel. Cette particularité résulte d’une élongation et d’un aplatissement de la galéa (maxilles), du labium (glossa) et des palpes labiaux. L’espace entre la galéa et le labium forme le canal alimentaire. Le canal salivaire est constitué de l’espace situé entre le labium et les palpes labiaux. Au repos, le proboscis est replié sous la tête.
  • Labellum : le labellum est composé de glossa allongées dont la partie terminale forme une petite cuillère circulaire, le tout ressemblant à une langue velue et flexible.
Illustration 6 : Description des pièces buccales d’une abeille (Source : Studyandscore.com)

 

 

5) Pièces buccales de type « piqueur-suceur »

La structure de type « piqueur-suceur » se rencontre chez de nombreuses espèces hématophages (se nourrissant de sang) comme les stomoxes (Muscidae), les taons (Tabanidae), la mouche tsé-tsé (genre Glossina -Glossinidae), les punaises de lit (genre Cimex le plus souvent), les réduves (genre Triatoma ou Rhodnius) mais aussi les moustiques. Chez les hématophages, seules les femelles s’alimentent de sang afin d’emmagasiner suffisamment d’énergie pour former les œufs. Afin de percer la peau des vertébrés et de pomper le sang, leurs pièces buccales sont fortement spécialisées.

Ainsi, chez le moustique, les pièces buccales sont composées du labium, d’un labrum-épipharynx, de l’hypopharynx, de mandibules et des premières maxilles. Ces éléments, longs et pointus, sont appelés stylets. Le nombre de stylets varie entre les espèces (illustration 7).

  • Labium : long et charnu, le labium est également flexible, doté d’un sillon appelé sillon labial ou proboscis. Le labium porte une paire de lobes terminaux appelés labelles. Les labelles sont interconnectés par une membrane dite de Dutton. Chaque labelle représente un palpe labial atrophié. Les mandibules, la première paire de maxilles et l’hypopharynx sont enfermés dans le labium.
  • Labrum-épipharynx : cette structure est composée de la fusion du labrum et de l’épipharynx, elle forme un stylet avec une rainure ventrale constituant, avec l’hypopharynx, le canal alimentaire.
  • Hypopharynx : long et plat, l’hypopharynx forme, avec la structure labrum-épipharynx, le canal alimentaire. Il contient les glandes salivaires qui injectent la salive dans le sang des proies endothermes (sang-chaud).
  • Mandibules & maxilles : les deux paires de ces structures forment des stylets dont l’extrémité est en forme de lame pour la première et dentée pour la seconde. Elles interviennent dans le perçage de la peau de leurs proies. Chaque maxille porte un palpe maxillaire.
Illustration 7 : Description des pièces buccales du moustique (Source : à gauche :  Studyandscore.com – à droite : Chuck Bowen)

 

 

Chez les Tabanidae, les mandibules forment deux couteaux dentés aux extrémités extérieures afin de découper la peau parfois épaisses des proies (gros mammifères par exemple). Une fois cette opération effectuée, les maxillaires pénètrent à leur tour dans la plaie et, part des mouvements de bas en haut, déchirent les chairs afin de faire s’écouler le sang (illustration 8 ci-dessous). Le sang est ensuite aspirer par un canal constitué du labrum et de l’hypopharynx, le labium est quant à lui rétracté. 

Illustration 8 : Description des pièces buccales chez Hybomitra affinis (Tabanidae) – mp : palpe maxillaire – la : labium – st : stylet – md : mandibule – lb : labrum – mx : maxille (Source : Anthony Thomas) (Modifié par B. GILLES)
Illustration 9 : Description des pièces buccales d’un hémiptère (Source : d’après Romain Garrouste)

Chez les Hémiptères (punaises, pucerons et cigales), les maxilles et le labium, aussi appelé rostre, sont des structures allongées tandis que le labrum est court (illustration 6 ci-contre). Le canal alimentaire est formé par les maxilles tenues entre elles par un système de languettes et de rainures leur permettant de glisser librement l’une sur l’autre tout en maintenant la forme du canal alimentaire. Les maxilles contiennent les canaux salivaires. De chaque côté des maxilles se trouvent les stylets mandibulaires, échancrés sur leur face externe, dont la fonction est de percer. Lorsque l’animal est au repos, les stylets prennent position dans une rainure située sur la face ventrale du labium (illustration 9 ci-contre).

Le rostre est segmenté permettant au stylet de plier lorsqu’il pénètre dans un hôte, végétal ou animal. Les palpes sont absents chez ces insectes.

Les Thysanoures se nourrissent de fluides à l’état larvaire et à l’état adulte. Leurs stylets, utilisés pour pénétrer les cellules végétales, sont maintenus dans une partie de la tête en forme de cône constitué du labrum et du labium. Chose étonnante, seule la mandibule gauche est présente. Les stylets maxillaires sont juxtaposés formant le canal alimentaire. Les canaux salivaires sont absents, la salive se déverse directement dans l’œsophage.

Les larves de Neuroptères et de certains Coléoptères sont prédatrices et digèrent leur proie extérieurement et absorbent la matière organique via un canal alimentaire situé dans chacune des mandibules. Chez les Neuroptères comme les fourmilions (illustration 10 ci-dessous), le canal alimentaire est formé de la juxtaposition de la lacina à la mandibule où se trouve une rainure. Chez les Coléoptères Dytiscidae, le canal est formé par la mandibule mais reste ouvert et accolé à la lacina, il est totalement fermé et forme un tube s’ouvrant par un trou à l’extrémité de la mandibule chez les Lampyridae.   

Illustration 10 : Description du canal alimentaire constitué de la mandibule et de la lacina chez une larve de fourmilion Myrmeleon formicarius (Neuroptère) (Source : à gauche : Davide Badano & Roberto Antonio Pantaleoni – à droite : Insects – Structure and Function – Chapman, 2013) (Modifié par B. Gilles)

 

 

Synthèse générale
Illustration 11 : Synthèse générale – Type et structure des pièces buccales chez les insectes (Source : Wikipedia)

 

Sensilles des pièces buccales

La plupart des sensilles (organes sensorielles) (lire cet article) se trouvant sur les pièces buccales sont des chémorécepteurs de contacts (gustatif), d’autres sont olfactifs et situés sur les palpes. Un autre type de structure sensible à la pression et à la déformation de la cuticule, appelées organes chordotonaux ou mécanorécepteurs, sont présents sur les mandibules et la lacina. La répartition et la configuration de ces organes sensoriels sont variables selon les espèces et les modes d’alimentation.

Ainsi, les insectes dits piqueurs masticateurs possèdent des chémorécepteurs sur toute la surface de leurs pièces buccales à l’exception des mandibules.

Chez les Orthoptères et les Blattodea (blattes et termites – lire cet article), les sensilles, en grand nombre, forment des amas principalement sur les palpes maxillaires et labiaux. Par exemple, le grillon Gryllus campestris possède plus de 3 000 sensilles sur chacun de ces palpes maxillaires. Le fait que chaque sensille soit composée de 4 neurones offre au grillon une capacité sensorielle chémoréceptrice exceptionnelle. Un criquet migrateur possède quant à lui plus de 16 000 neurones chémorécepteurs sur l’ensemble de ces pièces buccales.

En comparaison, les chenilles possèdent à peine une centaine de neurones dans leurs pièces buccales et associés à leurs antennes.

 Les chémorécepteurs sont absents sur les stylets des insectes piqueurs/suceurs comme les Hémiptères. Par exemple, chez les pucerons, des mécanorécepteurs sont situés uniquement sur le labium.

Les neurones de ces organes sensoriels forment un système arborescent qui converge vers le ganglion sous-œsophagien, et les axones des sensilles olfactives sont quant à eux directement reliés aux lobes olfactifs du cerveau.

Glossaire
  • Archéognathe : appartenant auparavant à un sous-ordre des Thysanoures, ces insectes « primitifs » sont considérés comme un ordre à part entière et caractérisés par des mandibules fixées à la capsule céphalique par une seul point d’attache
  • Entognathe : pièces buccales internalisées dans la capsule céphalique, structure se retrouvant uniquement dans trois ordres (collemboles, Diploures et Protoures)
  • Haustellum : partie médiane du proboscis et la partie proximale du labium chez les Diptères. Il enveloppe l’hypopharynx (contenant le canal salivaire) et l’épipharynx formant le canal alimentaire
  • Hypognathe : pièces buccales orientées perpendiculairement à l’axe du corps de l’insecte (=orthognathe)
  • Hypopharynx : organe linguiforme jouant le rôle de langue et de plancher buccal
  • Labellum : partie terminale du proboscis chez les Diptères formé de deux lobes appelés labelles
  • Labium : pièce buccale jouant le rôle de la lèvre inférieure
  • Labrum (labre) : pièce buccale jouant le rôle de la lèvre supérieure
  • Mandibule (x2) : pièces buccales servant au broyage, à la mastication et à la saisie des aliments ou des proies
  • Maxille (x2) : pièces buccales situées à l’arrière des mandibules jouant un rôle dans le maintien et la mastication de l’aliment, d’où partent deux palpes maxillaires
  • Opistognathe : pièces buccales en forme de rostre (stylet) orientées vers l’arrière (Hémiptère)
  • Orthognathe : pièces buccales orientées perpendiculairement à l’axe du corps de l’insecte (=hypognathe)
  • Palpe labial (x2) : appendice rattaché au labium constitué de plusieurs articles (nombre variable entre les ordres et les espèces)
  • Palpe maxillaire(x2) : appendice rattaché à chaque maxille constituée de plusieurs articles (nombre variable entre les ordres et les espèces)
  • Proboscis: appendice de forme allongée, tubulaire et extensible servant au prélèvement de la nourriture (également appelé trompe) chez certains insectes comme les mouches et les papillons
  • Prognathe : pièces buccales orientées horizontalement et dans l’axe du corps de l’insecte
  • Stylet : rostre constitué de 4 articles chez les Hémiptères permettant la succion de liquide
Bibliographie

– The Insects : Structure & Function (5ème édition, 2013) – Edition : S.J. Simpson & A.E. Douglas – Cambridge University Press

– Encyclopedia of Insects : Vincent H. RESH & Ring T. CARDE, Academic Press-2009

Site internet : https://www.studyandscore.com

Recommandation d’ouvrages sur cette thématique
  • The Insects : Structure & Function (5th edition, 2013) – Edition : S.J. Simpson & A.E. Douglas – Cambridge University Press
  • Evolution of the Insects (David Grimaldi & Michael S. Engel – Edition : Cambridge University Press – 772 pages – 16 mai 2005)
  • The Insects: An Outline of Entomology (P.J. Gullan & P.S. Cranston – Edition : Wiley-Blackwell – 624 pages – 5ème édition : 6 août 2014)
  • The Insects: Structure and Function (R.F. Chapman & Stephen J. Simpson – Edition : Cambridge University Press – 959 pages – 5ème édition : 12 novembre 2012)
  • Encyclopedia of Insects (Vincent H. Resh & Ring T. Cardé – Edition : Academic Press – 1024 pages – 2ème édition : 22 juillet 2009)

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