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Les cochenilles : des vecteurs de virus végétaux peu connus

Par Etienne Herrbach
Des modèles d’étude passionnants

Les Cochenilles constituent la vaste superfamille des Coccoidea, riche de plus de 8.000 espèces et de 33 familles actuelles (et 16 fossiles) (lien). Comme leurs cousins sternorrhynques (pucerons, aleurodes et psylles), ils se nourrissent de sucs végétaux grâce à un appareil buccal de type piqueur-suceur.  Leurs particularités biologiques et morphologiques très diverses et parfois étonnantes suscitent de nombreuses études.

Ainsi, plusieurs cas différents de parthénogénèse ont été décrits. Les femelles adultes sont aptères et néoténiques, ressemblant aux larves (en plus grand), tandis que les mâles sont ailés et dépourvus de pièces buccales fonctionnelles, donc incapables de se nourrir ; de fait, ils ne vivent que peu de jours à se consacrer à la rencontre des sexes.

Deux femelles adultes de Phenacoccus aceris (cochenille du platane, Pseudococcidae) sur un cep de vigne en compagnie d’une fourmis – L’abri de terre construit par les fourmis a été retiré (Source : INRA)

Par ailleurs, si nombre d’espèces sont mobiles toute leur vie durant (Pseudococcides, ou cochenilles farineuses, mealybugs), d’autres restent fixées sur leur plante-hôte, soit au seul stade adulte femelle (Coccides), soit quasiment toute leur vie (Diaspidides) ; cette relation forte avec la plante et ce mode de vie cryptique leur a d’ailleurs valu le nom de « Gallinsectes » donné en 1758 par Réaumur.  Enfin, certaines cochenilles nous sont bénéfiques, par la production du « rouge cochenille » (Dactylopiides et Margarodides), de laque (Kerriides) et de cire (certaines Coccides), et même de miel issu de la transformation de leur miellat par des abeilles. 

Une autre raison majeure d’étudier ces insectes discrets découle de leur redoutable capacité à causer des dégâts directs aux cultures, souvent des plantes pérennes et surtout dans les régions méditerranéennes et tropicales, où leur diversité en espèces est la plus grande. Leur prise de nourriture et leur caractère prolifique peuvent épuiser les plantes, et en réduire ou déformer les fruits. Il n’est que de citer la Cochenille australienne Icerya purchasi (Monophlébide) et le Pou de Californie Aonidiella aurantii (Diasp.) ravageurs des agrumes, ainsi que le Pou de San José Comstockaspis perniciosa (Diasp.) et la Cochenille du pin maritime Matsucoccus feytaudi (Matsucoccide). Ces espèces ont fait jadis l’objet de travaux pionniers en lutte biologique, en particulier à la Station d’Antibes.

Outre cette action directe, certaines cochenilles peuvent transmettre des virus à diverses cultures.  Cette aptitude est moins connue que chez les pucerons, vecteurs de plus de 300 virus différents, ou chez d’autres Hémiptères tels que Cicadelles et Delphacides comprenant des vecteurs de virus et des bactéries phytopathogènes. Plusieurs espèces de Pseudococcides sont connues comme vectrices de virus du cacao en Afrique de l’ouest, depuis les travaux pionniers du britannique A.F. Posnette dans les années 1940. Depuis lors, une trentaine d’espèces de Pseudococcides et de Coccides ont été identifiées comme vectrices d’une trentaine de virus différents, et la liste semble s’allonger. Outre le cacao, les principales cultures touchées par ces viroses sont la vigne, l’ananas, le bananier et le cerisier.

Cas de l’enroulement de la vigne

Parmi les quelque 60 virus différents connus sur vigne dans le monde, les plus dommageables sont sans doute ceux provoquant le court-noué, transmis par des nématodes, et l’enroulement : les Grapevine leafroll-associated viruses (GLRaVs). Les GLRaV-1, -3 et -4 (genre Ampelovirus) sont transmis de vigne à vigne par des cochenilles Pseudococcides et Coccides.  Comme tous les virus et bactéries pathogènes de la vigne, ils sont d’abord transmissibles par le bouturage et le greffage, mode de propagation agronomique de cette plante. La plantation de matériel non suffisamment vérifié du point de vue sanitaire introduit ainsi le virus dans la parcelle.  Si des cochenilles vectrices potentielles sont présentes, la dissémination du virus de plant à plant pourra se mettre en place, surtout le long des rangs. 

Coques vides de Parthenolecanium persicae (Lécanine du pêcher, Coccide) sur vigne à l’automne – On distingue les larves qui descendent vers le cep pour l’hiver (Source : G. Hommay – INRA)

 

La contamination est également fréquente lorsqu’une jeune vigne est implantée à proximité de parcelles à la fois virosées et infestées de cochenilles. La vitesse de dissémination de la maladie varie selon les climats et le cycle du vecteur : en effet, les cochenilles sont monovoltines dans le vignoble septentrional (Alsace, Champagne), et plurivoltines sous climat méditerranéen (Californie, Afrique du Sud). Les cochenilles, quoique peu mobiles, peuvent se déplacer d’un cep à l’autre lorsque les rameaux s’entrecroisent, et parfois y être transportées par des fourmis (symbiose), tandis que le vent peut emporter des petites larves d’une parcelle à l’autre (nos travaux).

La transmission des ampélovirus par cochenilles s’opère sur le mode « semi-persistant non-circulant ». Cela signifie que le vecteur reste infectieux (capable d’inoculer le virus qu’il a acquis) plusieurs heures voire jours, et que le virus est retenu en surface de l’ectoderme (intérieur des stylets et/ou cavité buccale) sans traverser d’épithélium. Dans la plante-hôte virosée, les ampélovirus sont restreints aux tissus phloémiens, qui conduisent la sève élaborée, et c’est lors du prélèvement de celle-ci que le vecteur acquiert les particules virales. Puis c’est à l’occasion d’un repas ultérieur sur une nouvelle plante que ces particules pourront être inoculées lors de la salivation associée à la prise alimentaire. De plus, des virus du genre Vitivirus impliqués dans le syndrome du « bois rugueux » de la vigne sont également transmissibles par les mêmes cochenilles, souvent en association avec les ampélovirus.

Afin de protéger la vigne de l’enroulement viral, il est avant tout fortement recommandé de ne planter que du matériel sain (porte-greffe et greffon), grâce à la filière de certification sanitaire mise en place en France (Institut Français de la Vigne et du Vin, IFV) et dans la plupart des pays viticoles. Une intervention insecticide, au moment de l’éclosion des jeunes larves au printemps, peut être conseillée seulement lorsqu’une parcelle est à la fois enroulée et très infestée de cochenilles.  ne étude néo-zélandaise recommande l’arrachage et le remplacement des ceps enroulés, voire l’arrachage complet de la parcelle si le taux de ceps symptomatiques dépasse 20%. Enfin, il est important de sensibiliser les viticulteurs à l’enroulement.

Pinot noir montrant les symptômes d’entoulement viral transmis par cochenilles (Source : E. Herrbach – INRA)
 
Autres phytoviroses transmises par cochenilles

La maladie du « gonflement des pousses » du cacaoyer est apparue après l’introduction en Afrique de l’ouest de cet arbre d’origine sud-américaine (début 20e siècle).  Le Cacao swollen shoot virus (CSSV, genre Badnavirus), virus semble-t-il présent auparavant sur des essences autochtones (baobab, etc.), a alors été transmis au cacaoyer par des cochenilles, comme démontré par la suite, et s’y est « plu » et disséminé si bien qu’une intense épidémie est survenue dans les années 1930-1940, nécessitant l’arrachage de millions d’arbres infectés en 1946-47, au Ghana surtout.  Les études ont montré qu’une vingtaine d’espèces de Pseudococcides sont aptes à transmettre le CSSV d’arbre à arbre.

Mâle adulte de Heliococcus bohemicus (cochenille bohémienne, Pseudococcidae) (Source : G. Hommay – INRA)

Autre culture tropicale d’importance économique, le bananier est sensible à une virose, la « mosaïque en tirets », causée par plusieurs virus voisins (genre Badnavirus). Fait passionnant pour le virologiste, ces virus existent sous deux formes : la première dite « épisomale » consiste en des particules « normales », qui se déplacent dans la plante dans les conduits de sève et y sont acquises puis inoculées par plusieurs espèces de Pseudococcides ; quant à la seconde dite « endogène », elle existe sous forme d’ADN intégré dans le génome du bananier, donc transmis à la descendance (transmission « verticale ») et capable dans certaines conditions d’évoluer vers la forme épisomale qui va alors induire la maladie et être transmissible par vecteur (transmission « horizontale »).

Chez l’ananas, enfin, on connaît le « dépérissement », plus précisément le « Pineapple mealybug wilt », nom qui indique déjà l’implication de cochenilles farineuses. Fréquent à Hawaii dès 1925 mais maintenant présent dans tous les pays producteurs, ce syndrome a longtemps été attribué à la salive des cochenilles (phytotoxémiase), avant que l’on détecte (1989) plusieurs ampélovirus appelés Pineapple mealybug-wilt associated virus (PMWaV)-1, -2 and -3 tous transmis par Pseudococcides du genre Dysmicoccus, et plus récemment PMWaV-4 and -5 (vecteur non identifié) et même deux badnavirus également à cochenilles vectrices. L’étiologie complexe de la maladie n’a pas encore livré tous ses secrets.

Symptôme du « Pineapple mealybug wilt » sur plants d’ananas provoqué par des cochenilles du genre Dysmicoccus – a gauche : Dysmicoccus sp. – en haut à droite : symptôme sur feuilles – en bas à droite : cochenilles sur fruit (Source : agrobaseapp)
 
Vidéo : Cycle de vie de Planococcus citri

Conclusions

Bien qu’encore mal connue, la vection de virus par cochenilles est un sujet passionnant pour la virologie et pour l’entomologie. Plusieurs points communs se dégagent des quelques pathosystèmes connus. D’abord, tous ces modèles d’interaction virus–cochenille obéissent au mode semi-persistant et non-circulant de transmission. Ensuite, la phloémophagie des cochenilles vectrices et la restriction aux tissus phloémiens des virus qu’elles transmettent témoignent d’une forte coévolution. De plus, les plantes-hôtes sont essentiellement de ligneux (sauf l’ananas), lesquelles forment par ailleurs une vaste proportion des spectres d’hôtes des cochenilles. Enfin, sauf pour le CSSV, les syndromes sont visiblement associés à plusieurs espèces virales, soit du même genre, soit de taxons éloignés, ce qui complexifie l’étiologie des maladies et suscite des recherches actives sur les interactions mutuelles entre ces virus et leurs effets sur les vecteurs et les plantes.  Tout ceci laisse augurer de nouvelles découvertes à venir sur ce thème.

Sources
  • Gullan P.J. & Kosztarab M. (1997) : Adaptations in scale insects. Annu. Rev. Entomol. 42:23-50 (lien)
  • Herrbach E. ; Le Maguet J. & Hommay G. (2016) : Virus transmission by mealybugs and soft scales (Hemiptera, Coccidea). In Brown J.K. (Ed), Vector-Mediated Transmission of Plant Pathogens. American Phytopathological Society Press, St Paul MN, USA, pp. 147-161
  • Herrbach E. ; Alliaume A. et al. (2017) : Vector transmission of grapevine-leafroll associated viruses. In Meng B.Z., Martelli G.P., Fuchs M. & Golino D. (Eds), Grapevine Viruses : Molecular Biology, Diagnostics and Management, Springer International Publishing AG, pp. 483-503
  • Kondo T. ; Gullan P.J. & Williams D.J. (2002) : Coccidology. The study os scale insects (Hemiptera : Sternorrhyncha : Coccoidea). Rev. Corpoica : Cienc. Tecnol. Agropecu. 9:55-61  (lien)
  • Kosztarab M. & Kozar F. (1988) : Scale Insects of Central Europe. Akademiai Kiado Budapest)
Compléments d’informations
  • Foldi I. (1988) : Les Cochenilles : des insectes mal connus mais passionnants. Insectes n°70, 4-7 (lien)
  • Foldi I. (2003) : Les cochenilles, 1ère partie. Insectes n°129, 3-7 (lien)
  • Foldi I. (2003) : Les cochenilles, 2ème partie. Insectes n°130, 27-30 (lien)


Benoît GILLES
Chargé de recherche – Entomologiste chez Cycle Farms